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     CONTROLE BIOLÓGICO NATURAL DE PRAGAS E INTERAÇÕES
    ECOLÓGICAS COM PREDADORES E PARASITÓIDES EM FEIJOEIRO

         NATURAL BIOLOGICAL CONTROL OF PESTS AND ECOLOGICAL
       INTERACTIONS WITH PREDATORS AND PARASITOIDS IN BEAN CROP
                  Flávio Lemes FERNANDES1, Marcelo Coutinho PICANÇO1,
     Maria Elisa de Sena FERNANDES2, Vânia Maria XAVIER1, Julio Cláudio MARTINS1,
                                 Valkíria Fabiana da SILVA3
         1. Professor Assistente I, Universidade Federal de Viçosa - UFV, Campus Rio Paranaíba, Rio Paranaíba, MG, Brasil.
    flavio.lemes@yahoo.com.br ; 2. Doutoranda, Genética e Melhoramento de Plantas - UFV, Viçosa, MG, Brasil; 3. Doutoranda,
                              Entomologia, Universidade Federal de Lavras – UFLA, Lavras, MG, Brasil.

         RESUMO: O feijoeiro é atacado por importantes insetos fitófagos. Seu controle é realizado com inseticidas, que
por sua vez encarece o cultivo, contamina o homem e o ambiente. Dessa forma, o controle biológico torna-se essencial.
Assim, objetivou-se por este trabalho avaliar o potencial dos predadores e parasitóides para o controle biológico natural de
insetos praga e as relações ecológicas entre esses inimigos naturais e os fitófagos praga e não praga no feijoeiro. Aos 10,
20, 35, 50 e 60 dias após o plantio, avaliaram-se as densidades dos insetos fitófagos e inimigos naturais, batendo-se os
ponteiros das plantas de feijão em bandeja plástica. Os predadores mais abundantes foram Solenopsis invicta, Araneae,
Orius sp., Crematogaster sp., Anthicus spp., Franklinothrips sp. e Nabis sp. Os parasitóides mais abundantes foram
Aphidius spp., Chrysocharis sp., Trissolcus spp., Telenomus spp., Trichogramma spp. As formigas decresceram com a
idade das plantas. A densidade de Araneae, Anthicus spp. e Orius sp. aumentaram no final do cultivo; interações entre
Empoasca kraemeri e Thrips tabaci com Araneae, A. spp., O. sp., F. sp., e Caliothrips brasiliensis com O. sp. e F. sp.
apresentaram relação direta de crescimento. Conclui-se então que os insetos fitófagos não pragas perfazem-se importantes
presas e hospedeiros necessários para manutenção nutricional dos predadores e parasitóides. Além disso, a grande
diversidade de inimigos naturais é de extrema importância para evitar que ocorra erupção de pragas secundárias,
ressurgência, aumentarem o nível de dano econômico e potencial uso no controle biológico natural.

        PALAVRAS-CHAVE: Inimigos naturais. Competidores. Fitófagos praga. Bioecologia.

INTRODUÇÃO                                                         cucumeris e Amblyseius cucumeris (Oudemans,
                                                                   1930) (Acari: Phytoseiidae) (RIUDAVEST;
        O feijoeiro (Phaseolus vulgaris L) é atacado               CASTAÑÉ, 1998).
por muitos insetos. Os tripes Caliothrips brasiliensis                     Os predadores, de forma geral são
(Morgan, 1929) (Thysanoptera: Thripidae), Thrips                   generalistas, se alimentando de uma infinidade de
tabaci (Lindeman, 1888) (Thysanoptera: Thripidae),                 presas (SYMONDSON et al., 2002). Os predadores
a cigarrinha verde Empoasca kraemeri (Ross e                       do gênero Anthicus são microcoleópteros que,
Moore, 1957) (Hemiptera: Cicadellidae), Diabrotica                 segundo Maes e Chandler (1994), alimentam-se de
speciosa      (German,        1824)      (Coleoptera:              ovos de Lepidoptera, larvas de primeiros ínstares e
Chrysomelidae), Liriomyza trifolii (Burgess, 1880)                 pupas de outros insetos. Já os insetos provenientes
(Diptera: Agromyzidae), Cerotoma arcuata                           da família Carabidae se alimentam de ovos, larvas e
(Coleoptera: Chrysomelidae) e adultos de Bemisia                   pupas de lepidópteros, coleópteros e dípteros
tabaci (Gennadius, 1889) (Hemiptera: Aleyrodidae)                  (SYMONDSON et al., 2002). Já os predadores da
são pragas importantes dessa cultura (PEDIGO;                      do gênero Orius e outros percevejos Lygaeidae e
RICE, 2005). Dentre os inimigos naturais mais                      Nabidae são importantes agentes de controle de
importantes destes insetos, destacam-se os                         ovos e larvas de Coleoptera e Lepidoptera, ninfas de
predadores Campylomma chinensis (Schuh, 1984)                      cigarrinhas, mosca branca e tripes (KAWAI, 1995;
(Hemiptera: Miridae) (WANG, 1994), Orius sauteri                   LATTIN, 2000; LEITE et al., 2002; SILVEIRA et
(Poppius), Orius insidiosus (Say, 1832) e Orius                    al., 2005). Além disso, Coccinelídeos tem sido
majusculus      (Reuter,       1879)      (Hemiptera:              observados se alimentando de pulgões, tripes, ácaros
Anthocoridae) (KAWAI, 1995), Ammoplanus                            e ovos de lepidópteros (ISIKBER; COPLAND,
perrisi (Giraud, 1869) (Hymenoptera: Sphecidae)                    2002; SARMENTO et al., 2007).
(LEWIS, 1973), Aeolothrips intermedius (Barnall)                           Estão presentes também nesta cultura os
(Thysanoptera: Aeolothripidae) (LACASA, A.;                        himenópteros parasitóides da família Eulophidae
BOURNIER, A.; PIVOT, 1982), Neoseiulus                             Tetrastichus gentilei (Del Guercio, 1911), Ceranisus


 Received: 14/08/08                                            Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 6-14, Jan./Feb. 2010
 Accepted: 16/02/09
Controle biológico…                                                            FERNANDES, F. L. et al.                 7


rosilloi (Crawford, 1911), Ceranisus menes                 plantas em seis fileiras de três metros, num total de
(Walker, 1839), Thripoctenus russelli (Crawford,           10 parcelas. As duas fileiras e as quatro plantas da
1911), Thripoctenus brui (Vuil) e os himenópteros          parte mais externa das fileiras centrais foram usadas
das famílias Chalcididae e Scelionidae, os quais são       como bordadura.
parasitóides de tripes (BOURNIER, 1983; HIROSE,                     Durante as avaliações cada representante de
Y.; TAKAGI, M.; KAJITA, 1992). Os mais                     um espécime foi coletado, separado por morfo-
importantes parasitóides de ovos são os                    espécie e armazenado em álcool 70% para
himenópteros das famílias Trichogrammatidae e              identificação por especialistas. Os himenópteros
Mymaridae (LEWIS, 1973). Embora exista elevado             parasitóides e predadores foram enviados para a
número de inimigos naturais, o controle desses             Profa Angélica Maria Penteado-Dias (Universidade
insetos-praga é realizado, principalmente, com uso         Federal de São Carlos), já os predadores das ordens
de inseticidas.                                            Hemiptera e Coleoptera foram enviados ao Prof.
        Entretanto, o uso contínuo e muitas vezes          Paulo Sérgio Fiúza Ferreira (Universidade Federal
inadequado destes produtos, tem favorecido o               de Viçosa). A espécie Bemisia tabaci foi
aparecimento e a expansão de problemas de                  identificada pela Dra. Judith Brown (Universidade
resistência das pragas, erupção de pragas                  de Tucson/EUA), já as outras espécies fitófagas
secundárias, ressurgência, intoxicação humana e            pragas e não pragas, assim como o predador da
ambiental (KOGAN, 1998; PEDIGO; RICE, 2005).               ordem Thysanoptera foram identificados segundo
Assim, o uso do controle biológico natural torna-se        Zucchi et al. (1993), Mound e Kribby (1998).
essencial para reduzir os problemas advindos do uso                 Aos 10, 20, 35, 50 e 60 dias após o plantio,
desses produtos. Neste contexto, a identificação           avaliaram-se as densidades dos insetos fitófagos,
correta dos inimigos naturais e o estudo de suas           predadores e parasitóides em oito plantas na área
relações ecológicas com os organismos praga e não          útil das parcelas, batendo-se os ponteiros das plantas
praga são imprescindíveis para o uso da                    de feijão em bandeja plástica de 35 cm x 29 cm x 5
conservação destes no cultivo de feijoeiro. No             cm.
entanto, poucos são os trabalhos que identificam e                  Para determinação das densidades mais
estudam as relações ecológicas. Desta forma, este          abundantes de insetos fitófagos e de seus inimigos
trabalho objetivou avaliar o potencial dos                 naturais, calculou-se o número de insetos/100
predadores e parasitóides para o controle biológico        plantas e confeccionou-se tabelas de média das
natural de insetos praga e as relações ecológicas          densidades populacionais ± erro padrão. Para
entre esses inimigos naturais e fitófagos praga e não      estudar a relação entre os insetos fitófagos e seus
praga no feijoeiro.                                        inimigos naturais, realizou-se análise de correlação
                                                           de Pearson a 5% de significância.
MATERIAL E MÉTODOS                                                  Para o estudo da variação sazonal dos
                                                           predadores e parasitóides ao longo dos dias após o
         O trabalho foi realizado na área                  plantio utilizou-se análise de regressão, testando-se
experimental da Universidade Federal de Viçosa, no         os modelos linear e cúbico a 5%. Os modelos que
município de Coimbra, MG, no ano agrícola de               alcançaram significância estatística e que
2000. O solo do local de instalação do experimento         apresentaram maior coeficiente de determinação
foi arado à profundidade de 25 cm e gradeado. Os           com os dados obtidos foram selecionados.
sulcos, com três metros de comprimento, espaçados
de meio metro, foram abertos com trator.                   RESULTADOS E DISCUSSÃO
         A adubação foi realizada de acordo com os
resultados da análise química do solo, seguindo                    Abundância dos fitófagos e dos inimigos
recomendações de Alvarez et al. (1999). Aplicaram-         naturais
se no plantio 320 kg.ha-1 da formulação N:P:K (08-                 Os insetos fitófagos pragas mais abundantes
28-16). Trinta dias depois, foi feita adubação             foram: Thrips tabaci (Thysanoptera: Thripidae),
nitrogenada de cobertura, aplicando-se 12 kg.ha-1 de       Empoasca kraemeri (Hemiptera: Cicadellidae),
N (48 kg.ha-1 de uréia). O espaçamento foi de 0,50         Caliothrips brasiliensis (Thysanoptera: Thripidae),
m entre fileiras. Na semeadura utilizaram-se 14            adultos de Diabrotica speciosa (Coleoptera:
sementes por metro linear da variedade carioquinha.        Chrysomelidae),      Liriomyza     spp.    (Diptera:
Aos 28 dias após a germinação, foi feita adubação          Agromyzidae), Cerotoma arcuata (Coleoptera:
de cobertura com sulfato de amônio na dose de 200          Chrysomelidae) e adultos de Bemisia tabaci
kg.ha-1. A cada 15 dias foi realizada irrigação por        (Hemiptera: Aleyrodidae) com densidades médias
aspersão. Cada parcela foi constituída por 180             de 304,02; 156,85; 111,76; 4,37; 3,77; 3,67 e 1,59


                                                        Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 6-14, Jan./Feb. 2010
Controle biológico…                                                           FERNANDES, F. L. et al.                 8


insetos/100 plantas, respectivamente. Observou-se         Chrysomelidae), Halticus bractatus (Say, 1882)
maior número de adultos do que de ninfas nas três         (Hemiptera: Miridae), larvas de Pseudoplusia
primeiras espécies. Os demais insetos fitófagos           includens (Walker, 1857) (Lepidoptera: Noctuidae),
encontrados no feijoeiro, em ordem decrescente de         larvas e adultos de Lagria villosa (Fabricius, 1783)
suas densidades, foram: ninfas de Aphis craccivora        (Coleoptera: Lagriidae), com densidades médias de
(Koch, 1854) (Hemiptera: Aphididae), adultos de           7,39; 4,27; 3,03; 1,88 e 1,64 insetos/100 plantas,
Systena slittera tenuis (Linnaeus) (Coleoptera:           respectivamente (Tabela 1).

Tabela 1. Densidades (média ± erro padrão) de insetos fitófagos na cultura do feijão. Viçosa, MG, 2000
     Ordem                Família                     Espécie                  Fase       Insetos/100 plantas
                                   Insetos Fitófagos pragas e não pragas
                                          Diabrotica speciosa                adultos          4,37 ± 1,21
                   Chrysomelidae          Cerotoma arcuata                   adultos          3,67 ± 0,92
                                          Systena slittera tenuis            adultos          4,27 ± 1,04
-Coleoptera
                                                                               larva          0,15 ± 0,15
                   Lagriidae              Lagria villosa                     adultos          1,49 ± 0,56
                                                                              Total           1,64 ± 0,58
-Diptera           Agromyziidae           Liriomyza spp.                     adultos          3,77 ± 1,20
                   Aphididae              Aphis cracivora                     ninfa           7,39 ± 1,70
                                                                             adultos          1,59 ± 0,92
                   Aleyrodidae            Bemisia tabaci                      ninfa          50,20 ± 12,89
-Hemiptera
                                                                              Total          51,59 ± 13,81
                   Cicadellidae           Empoasca kraemeri                  adultos        106,65 ± 13,25
                   Miridae                Halticus bractatus                 adultos          3,03 ± 1,04
-Lepidoptera       Noctuidae              Pseudoplusia includens               larva          1,88 ± 0,82
                                                                              ninfa           2,38 ± 1,30
                                          Caliothrips brasiliensis           adultos        109,38 ± 16,56
                                                                              Total         111,76 ± 16,48
-Thysanoptera      Thripidae
                                                                              ninfa          44,10 ± 10,69
                                          Thrips tabaci                      adultos        259,92 ± 33,40
                                                                              Total         304,02 ± 35,82

        Os predadores mais abundantes foram               ordem Hymenoptera foram encontrados, como
adultos de Solenopsis invicta (Buren, 1972)               Aphidius spp. (Braconidae), Chrysocharis sp.
(Hymenoptera: Formicidae), aranhas (Araneae),             (Eulophidae), da família Scelionidae como
Orius      sp.     (Hemiptera:     Anthocoridae),         Trissolcus spp. e Telenomus spp., Trichogramma
Crematogaster sp. (Hymenoptera: Formicidae),              spp. (Trichogrammatidae) e Opius sp. (Braconidae),
Anthicus spp. (Coleoptera: Anthicidae), tripes da         com densidades de 22,57 ± 3,11; 10,62 ± 2,24; 7,29
família Aeolothripidae, com densidades médias de          ± 1,41; 4,91 ± 1,29; 2,38 ± 1,17 e 0,60 ± 0,44
12,30; 9,08; 8,09; 6,15; 5,36 e 4,67 insetos/100          insetos/100 plantas, respectivamente (Tabela 2).
plantas, respectivamente. Muitos parasitóides da

Tabela 2. Densidades (média ± erro padrão) dos adultos de predadores e parasitóides na cultura do feijão.
           Viçosa, MG, 2000
Ordem                     Família                       Espécie                     Insetos/100 plantas
                                             Predadores
-Araneae                     -                             -                            9,08 ± 1,72
-Coleoptera                             Anthicus unicolor                               5,36 ± 1,32
                   Anthicidae
                                        Anthicus sp.                                    0,89 ± 0,53
                   Carabidae            Lebia concina                                   0,40 ± 0,28
                   Coccinelidae         Cycloneda sanguinea                             0,20 ± 0,20



                                                       Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 6-14, Jan./Feb. 2010
Controle biológico…                                                          FERNANDES, F. L. et al.                 9


                                           Eriopis connexa                                         0,89 ± 0,66
                                           Scymnus sp.                                             0,30 ± 0,30
                      Anthocoridae         Orius sp.                                               8,09 ± 2,22
-Hemiptera            Lygaeidae            Geocoris sp.                                            0,30 ± 0,30
                      Nabidae              Nabis sp.                                               1,09 ± 0,54
                                           Crematogaster sp.                                      6,15 ± 1,36
-Hymenoptera          Formicidae
                                           Solenopsis invicta                                     12,30 ± 2,02
-Thysanoptera         Aeolothripidae                            -                                  4,37 ± 1,44
                                                Parasitóides
                      Braconidae           Aphidius spp.                                          22,57 ± 3,11
                      Eulophidae           Chrysocharis sp.                                       10,62 ± 2,24
                                           Trissolcus spp.                                         7,29 ± 1,41
- Hymenoptera         Scelionidae
                                           Telenomus spp.                                          4,91 ± 1,29
                      Trichogrammatidae    Trichogramma spp.                                       2,38 ± 1,17
                      Braconidae           Opius sp.                                              0,60 ± 0,44

        Relações ecológicas entre fitófagos pragas       com o ataque de C. brasiliensis. As densidades de
e não pragas e inimigos naturais                         Araneae, Anthicus spp., E. connexa, O. sp. e F. sp.,
        As densidades de Araneae, Eriopis connexa        mostraram correlações positivas e significativas
(Germar, 1824), Orius sp. e Franklinothrips sp.,         com o ataque de Thrips tabaci. A formiga
mostraram correlações positivas e significativas         Solenopsis      invicta   apresentou    correlação
com o ataque de E. kraemeri. As densidades de E.         significativa e negativa com todas as espécies de
connexa, Scymnus sp., Orius sp. e F. sp.,                pragas (Tabela 3).
apresentaram correlações positivas e significativas

Tabela 3. Correlações de Pearson entre as densidades populacionais de Empoaska kraemeri, Caliothrips
            brasiliensis e Thrips tabaci com predadores e Hymenoptera parasitóides no feijão. Viçosa, MG,
            2000
          Predadores                                         Correlações (r)
                                    Empoasca kraemeri         Caliothrips brasiliensis      Thrips tabaci
           Araneae                         0,53*                        0,30                   0,36*
          Coleoptera                         -                            -                       -
-Anthicidae                                  -                            -                       -
Anthicus unicolor                          0,07                         0,12                   0,35*
Anthicus spp.                              0,11                         0,13                    0,10
Lebia concina                              -0,01                        0,03                    0,05
Cycloneda sanguinea                        -0,02                       -0,01                    0,28
Eriopis connexa                            0,40*                       0,42*                   0,53*
Scymnus sp.                                0,18                        0,47*                    0,02
          Hemiptera                          -                            -                       -
Orius sp.                                  0,62*                       0,48*                   0,38*
Geocoris sp.                               0,27                         0,17                    0,01
Nabis sp.                                  0,28                         0,23                    0,21
        Thysanoptera                         -                            -                       -
-Aeolothripidae                              -                            -                       -
Franklinothrips sp.                        0,60*                       0,41*                   0,43*
        Hymenoptera                          -                            -                       -
Crematogaster sp.                          -0,07                       -0,00                    -0,13
Solenopsis invicta                         -0,65                       -0,60                    -0,72
     Total de predadores                   0,58*                       0,49*                   0,41*
         Parasitóides
Aphidius sp.                               0,17                        0,22                     0,08


                                                      Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 6-14, Jan./Feb. 2010
Controle biológico…                                                                         FERNANDES, F. L. et al.                 10


Opius sp.                                           0,34*                                  0,26                          0,48*
Chrysocharis sp.                                    0,35*                                  0,28                          0,49*
Telenomus spp.                                        -                                    0,28                          0,29
Trissolcus spp.                                     0,07                                   0,09                          0,13
- Trichogrammatidae                                    -                                     -                              -
Trichogramma spp.                                     -                                      -                             -
     Total de parasitóides                          0,51*                                  0,45*                         0,51*
Valores com asterisco (*) mostram correlação significativa e sem asterisco correlação não significativa a p<0,05. O hífen (–) significa
relação ecológica não existente.

         As densidades dos himenópteros Opius sp.,                     plantas nessa fase pode ter contribuído para que o
Chrysocharis sp. apresentaram correlações positivas                    ataque dos insetos fosse concentrado nessa mesma
com o ataque de E. kraemeri. Não se observou                           época. Outra provável explicação para o aumento
correlação significativa entre as densidades dos                       dessas pragas se deve ao período com baixas
himenópteros com o ataque de C. brasiliensis. As                       intensidade e frequência de chuvas, que são
densidades dos himenópteros parasitóides O. sp. e                      importantes fatores que reduzem as densidades
C. sp. mostraram correlações positivas e                               desses insetos (LEITE et al., 2006).
significativas com o ataque de T. tabaci. (Tabela 2).
         A ocorrência elevada dos insetos fitófagos                             Flutuação populacional dos fitófagos e
pode explicar a presença de predadores e                               dos inimigos naturais
parasitóides em altas populações. Essa dependência                              Analisando as curvas de regressão das
entre esses grupos de insetos pode estar associada a                   densidades dos predadores em função da idade das
relações ecológicas entre eles. Uma vez que a                          plantas, verifica-se que as aranhas tiveram aumento
densidade populacional dos inimigos naturais é                         populacional de 0 a 7 aranhas/100 plantas dos 10 até
dependente das densidades das pragas incidentes nas                    os 15 dias após a emergência das plantas. Dos 15
culturas (LETOURNEAU; ALTIERI, 1983). Bastos                           aos 40 dias após a emergência a densidade de
et al. (2003) observaram altas densidades do                           aranhas permaneceu com cerca de 7 aranhas/100
predador Anthicus sp. (Coleoptera: Anthicidae) com                     plantas. A partir dos 40 dias de idade, houve
o aumento de algumas pragas do feijão. Sutterlin e                     aumento populacional deste artrópode, elevando-se
Van Lenteren (1997) constataram aumento do                             a 30 insetos/100 plantas aos 60 dias de idade (Figura
parasitismo de Encarsia formosa (Hymenoptera:                          1D). Ocorreu redução da densidade de
Aphelinidae) sobre altas densidades de B. tabaci                       Hymenoptera: Formicidae com o aumento da idade
(Hemiptera: Aleyrodidae). Portanto, é provável que                     das plantas. A densidade variou de 40 para 0
as altas densidades de insetos fitófagos tenham                        insetos/100 plantas dos 10 aos 60 dias,
favorecido o aumento da população dos predadores                       respectivamente (Figura 1E). Esse resultado
e parasitóides no feijoeiro.                                           reafirma a correlação negativa entre S. invicta e as
         Verificou-se que as densidades de T. tabaci                   espécies de pragas do feijoeiro. Não se verificou
(Figura 1A), E. kraemeri (Figura 1B) e C.                              presença de coccinelídeos até os 20 dias de idade.
brasiliensis (Figura 1C) aumentaram com a idade                        Deste período em diante, ocorreu aumento da
das plantas de feijão. O ataque dos insetos tendeu a                   densidade, que chegou a cerca de 7 insetos/100
se concentrar nas fases finais do ciclo dessa cultura.                 plantas aos 60 dias de idade (Figura 1F). A
A idade fisiológica da planta pode ser importante do                   densidade de hemípteros predadores permaneceu
ponto de vista ecológico porque, além do                               com 6 insetos/100 plantas dos 10 aos 25 dias de
crescimento ou aumento de biomassa, ocorrem                            idade. A partir desta idade ocorreu elevação destes
mudanças estruturais e de estratégias de                               predadores, atingindo 65 insetos/100 plantas aos 60
remobilização de nutrientes e defesas, como por                        dias (Figura 1G).
exemplo, entre partes vegetativas e reprodutivas                                A maior abundância de aranhas (Araneae),
(CAMPOS et al., 2003). Essa remobilização                              de coleópteros predadores (Coccinelidae) e da
geralmente é feita por meio de compostos simples,                      ordem Hemiptera nas plantas de feijão a partir dos
como açúcares de baixo peso molecular e                                40 dias de idade, ocorreu devido à elevação da
aminoácidos (TAIZ; ZEIGER, 1991), os quais                             população de insetos fitófagos em meados do
formam a base alimentar de grande parte dos insetos                    cultivo. O padrão de elevação na curva de densidade
fitófagos (PHELAN P. L.; NORRIS K. H.;                                 de aranhas predadoras, provavelmente foi devido a
MASON, 1996). Assim, a maior disponibilidade de                        disponibilidade de alimento para este predador
compostos prontamente utilizáveis na seiva das                         presente na fase inicial, e final do cultivo. Riudavest


                                                                   Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 6-14, Jan./Feb. 2010
Controle biológico…                                                                                                                              FERNANDES, F. L. et al.                              11


e Castañé (1998) constataram elevados níveis                                                                       plantas, o qual foi de 0 até 20 insetos/100 plantas
populacionais destes insetos predando pragas em                                                                    dos 10 aos 60 dias (Figura 1H). Não se observou
feijão, berinjela e algodão. Cividanes (2002)                                                                      presença de Chrysocharis sp. até 20 dias de idade do
verificou elevação da densidade de aranhas                                                                         feijão. Desta idade até os 60 dias ocorreu aumento
predadoras com o aumento da população de pulgões                                                                   da densidade desse parasitóide, chegando a 12
Brevicoryne brassicae (Hemiptera: Aphididae).                                                                      insetos/100 plantas (Figura 1I). Verificou-se baixa
        Analisando as curvas de regressão das                                                                      abundância de Trichogramma spp. até os 45 dias de
densidades de parasitóides em função da idade das                                                                  idade. De 46 até 60 dias aumentou a sua densidade
plantas, verificou-se elevação da densidade de                                                                     com 17 insetos/100 plantas (Figura 1J).
Telenomus spp. com o aumento da idade das

                                            Y' = -156,62 + 9,24X                  (A) 40       Y' = -23,1 + 3,3X - 0,12X2 + 0,001X3        (D) 100     Y' = -5,08 + 0,47X                       (H)
                                     800
                                            R2= 0,45; N= 84; p<0,001                           R2= 0,29; N= 84; p<0,001                                R2= 0,13; N= 84; p<0,001



                                                                                         20                                                      50
                                     400
     Número de insetos/100 plantas




                                      0                                                   0                                                       0
                                                                                        120                                                      40
                                            Y' = 194,45 - 13,18X + 0,26X2         (B)          Y' = -54,41 - 0,92X                         (E)         Y' = -6,02 + 0,33X                       (I)
                                     800    R2= 0,45; N= 84; p<0,001                           R2= 0,73; N= 84; p<0,001                                R2= 0,19; N= 84; p<0,001

                                                                                        80
                                                                                                                                                 20
                                     400
                                                                                        40


                                      0                                                  0                                                        0
                                                                                        20
                                            Y' = -375,99 + 29,45X                 (C)          Y' = -3,31 + 0,16X                          (F)         Y' = -13,26 + 1,8X - 0,07X2 + 0,0008X3   (J)
                                     800    R2= 0,45; N= 84; p<0,001                           R2= 0,41; N= 84; p=0,002                          50    R2= 0,29; N= 84; p<0,001



                                                                                        10
                                     400                                                                                                         25


                                      0                                                   0                                                      0
                                           10     20    30      40      50   60         150                                                           10     20    30      40      50     60
                                                                                               Y' = 16,61 - 1,54X + 0,04X2                 (G)
                                                Idade das plantas (dias)                       R2= 0,61; N= 84; p<0,001                                    Idade das plantas (dias)
                                                                                        100


                                                                                        50


                                                                                         0
                                                                                              10     20     30     40        50       60
                                                                                                   Idade das plantas (dias)



Figura 1. Densidade de Empoasca kraemeri (A), Caliothrips brasiliensis (B), Thrips tabaci (C), Araneae (D),
           Formicidae (E), Coccinelidade (F), Hemiptera (G), Telenomus spp. (H), Chrysocharis sp. (I) e
           Trichogramma spp. (J) em diferentes idades de plantas de feijão. Viçosa, MG, 2000.

       A maior abundância dos parasitóides                                                                         meados do cultivo e Trichogramma spp. a partir dos
Telenomus spp., Chrysocharis sp., a partir de                                                                      50 dias de idade, foi devido à elevação de insetos


                                                                                                             Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 6-14, Jan./Feb. 2010
Controle biológico…                                                                 FERNANDES, F. L. et al.                 12


fitófagos, os quais estimularam o crescimento                    insetos fitófagos não pragas chave da cultura do
populacional desses parasitóides. Segundo Quinderé               feijoeiro perfazem-se importantes presas e
e Santos (1986) o aumento dos braconídeos                        hospedeiros     necessários     para    manutenção
parasitóides de ovos ocorreu devido à elevação do                nutricional dos predadores e parasitóides. Além
ataque de Spodoptera frugiperda (Lepidoptera:                    disso, a maior diversidade de inimigos naturais pode
Noctuidae) em milho. Também Micheletti-Broglio e                 ser importante para evitar a erupção de pragas
Berti-Filho (2000) relatam a redução do parasitismo              secundárias, ressurgência. O conhecimento dessas
por himenópteros braconídeos com a diminuição do                 relações ecológicas pode ser de extrema importância
ataque de Cerconota anonella (Lepidoptera:                       para estudos de bioecologia, assim também como
Oecophoridae). Zucchi e Monteiro (1997)                          ferramenta para o planejamento e implantação do
observaram altas taxas de parasitismo por                        controle biológico natural no MIP.
Trichogramma           acacioi       (Hymenoptera:
Trichogrammatidae) em ovos de noctuídeos que                     AGRADECIMENTOS
atacam o feijão.
                                                                         Nós gostaríamos de agradecer a CAPES
CONCLUSÃO                                                        (Fundação Coordenação de Aperfeiçoamento de
                                                                 Pessoal de Nível Superior), CNPq (Conselho
        Constatou-se relações positivas entre as                 Nacional de Desenvolvimento Científico e
densidades de insetos fitófagos, predadores e                    Tecnológico) e FAPEMIG (Fundação de Amparo à
parasitóides ao longo do cultivo do feijão.                      Pesquisa do Estado de Minas Gerais) pelos recursos
Solenopsis invicta foi importante na redução dessas              e bolsas concedidos.
pragas no início do cultivo. Conclui-se então que


            ABSTRACT: The bean plants are atacked for phytophagous insects. The insecticides are used to control these
pests, this action increase the costs, contaminate the man and environment. Thus, the biological control became essential.
Thus, this work aimed to evaluate the potential of the predators and parasitoids for the natural biological control of pest
and the ecological relations among those natural enemies and the phytophagous pest and no pest in bean crop. The ages of
10, 20, 35, 50 and 60 days after the planting, the densities of the phytophagous insects and natural enemies were evaluated
with leaf shaking on plastic tray. The predators more abundant were Solenopsis invicta, Araneae, Orius sp., Crematogaster
sp., Anthicus spp., Franklinothrips sp. and Nabis sp. The most abundant parasitoid was Chrysocharis sp., Trissolcus spp.,
Telenomus spp. and Trichogramma spp. While the abundance of ants and A. spp. decreased with the age of the plants,
population levels of spiders and O. sp. increased at end of the cultivation. Interactions between E. kraemeri and T. tabaci
with Araneae, A. spp., O. sp., F. sp. and C. brasiliensis with O. sp. and F. sp. showed direct relationship of population
growth. In conclusion the phytophagous insects are important hosts to nutritional maintenance of the predators and
parasitoids. In addition, the high diversity of natural enemies is extreme important to avoid the outbreak of pests,
resurgences, increase the economic level injury and potential use for natural biological control.

          KEYWORDS: Natural enemies. Competitors. Phytophagous pest. Bioecology.

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Controle biológico…                                                           FERNANDES, F. L. et al.                 13


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                                                        Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 6-14, Jan./Feb. 2010

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  • 1. Original Article 6 CONTROLE BIOLÓGICO NATURAL DE PRAGAS E INTERAÇÕES ECOLÓGICAS COM PREDADORES E PARASITÓIDES EM FEIJOEIRO NATURAL BIOLOGICAL CONTROL OF PESTS AND ECOLOGICAL INTERACTIONS WITH PREDATORS AND PARASITOIDS IN BEAN CROP Flávio Lemes FERNANDES1, Marcelo Coutinho PICANÇO1, Maria Elisa de Sena FERNANDES2, Vânia Maria XAVIER1, Julio Cláudio MARTINS1, Valkíria Fabiana da SILVA3 1. Professor Assistente I, Universidade Federal de Viçosa - UFV, Campus Rio Paranaíba, Rio Paranaíba, MG, Brasil. flavio.lemes@yahoo.com.br ; 2. Doutoranda, Genética e Melhoramento de Plantas - UFV, Viçosa, MG, Brasil; 3. Doutoranda, Entomologia, Universidade Federal de Lavras – UFLA, Lavras, MG, Brasil. RESUMO: O feijoeiro é atacado por importantes insetos fitófagos. Seu controle é realizado com inseticidas, que por sua vez encarece o cultivo, contamina o homem e o ambiente. Dessa forma, o controle biológico torna-se essencial. Assim, objetivou-se por este trabalho avaliar o potencial dos predadores e parasitóides para o controle biológico natural de insetos praga e as relações ecológicas entre esses inimigos naturais e os fitófagos praga e não praga no feijoeiro. Aos 10, 20, 35, 50 e 60 dias após o plantio, avaliaram-se as densidades dos insetos fitófagos e inimigos naturais, batendo-se os ponteiros das plantas de feijão em bandeja plástica. Os predadores mais abundantes foram Solenopsis invicta, Araneae, Orius sp., Crematogaster sp., Anthicus spp., Franklinothrips sp. e Nabis sp. Os parasitóides mais abundantes foram Aphidius spp., Chrysocharis sp., Trissolcus spp., Telenomus spp., Trichogramma spp. As formigas decresceram com a idade das plantas. A densidade de Araneae, Anthicus spp. e Orius sp. aumentaram no final do cultivo; interações entre Empoasca kraemeri e Thrips tabaci com Araneae, A. spp., O. sp., F. sp., e Caliothrips brasiliensis com O. sp. e F. sp. apresentaram relação direta de crescimento. Conclui-se então que os insetos fitófagos não pragas perfazem-se importantes presas e hospedeiros necessários para manutenção nutricional dos predadores e parasitóides. Além disso, a grande diversidade de inimigos naturais é de extrema importância para evitar que ocorra erupção de pragas secundárias, ressurgência, aumentarem o nível de dano econômico e potencial uso no controle biológico natural. PALAVRAS-CHAVE: Inimigos naturais. Competidores. Fitófagos praga. Bioecologia. INTRODUÇÃO cucumeris e Amblyseius cucumeris (Oudemans, 1930) (Acari: Phytoseiidae) (RIUDAVEST; O feijoeiro (Phaseolus vulgaris L) é atacado CASTAÑÉ, 1998). por muitos insetos. Os tripes Caliothrips brasiliensis Os predadores, de forma geral são (Morgan, 1929) (Thysanoptera: Thripidae), Thrips generalistas, se alimentando de uma infinidade de tabaci (Lindeman, 1888) (Thysanoptera: Thripidae), presas (SYMONDSON et al., 2002). Os predadores a cigarrinha verde Empoasca kraemeri (Ross e do gênero Anthicus são microcoleópteros que, Moore, 1957) (Hemiptera: Cicadellidae), Diabrotica segundo Maes e Chandler (1994), alimentam-se de speciosa (German, 1824) (Coleoptera: ovos de Lepidoptera, larvas de primeiros ínstares e Chrysomelidae), Liriomyza trifolii (Burgess, 1880) pupas de outros insetos. Já os insetos provenientes (Diptera: Agromyzidae), Cerotoma arcuata da família Carabidae se alimentam de ovos, larvas e (Coleoptera: Chrysomelidae) e adultos de Bemisia pupas de lepidópteros, coleópteros e dípteros tabaci (Gennadius, 1889) (Hemiptera: Aleyrodidae) (SYMONDSON et al., 2002). Já os predadores da são pragas importantes dessa cultura (PEDIGO; do gênero Orius e outros percevejos Lygaeidae e RICE, 2005). Dentre os inimigos naturais mais Nabidae são importantes agentes de controle de importantes destes insetos, destacam-se os ovos e larvas de Coleoptera e Lepidoptera, ninfas de predadores Campylomma chinensis (Schuh, 1984) cigarrinhas, mosca branca e tripes (KAWAI, 1995; (Hemiptera: Miridae) (WANG, 1994), Orius sauteri LATTIN, 2000; LEITE et al., 2002; SILVEIRA et (Poppius), Orius insidiosus (Say, 1832) e Orius al., 2005). Além disso, Coccinelídeos tem sido majusculus (Reuter, 1879) (Hemiptera: observados se alimentando de pulgões, tripes, ácaros Anthocoridae) (KAWAI, 1995), Ammoplanus e ovos de lepidópteros (ISIKBER; COPLAND, perrisi (Giraud, 1869) (Hymenoptera: Sphecidae) 2002; SARMENTO et al., 2007). (LEWIS, 1973), Aeolothrips intermedius (Barnall) Estão presentes também nesta cultura os (Thysanoptera: Aeolothripidae) (LACASA, A.; himenópteros parasitóides da família Eulophidae BOURNIER, A.; PIVOT, 1982), Neoseiulus Tetrastichus gentilei (Del Guercio, 1911), Ceranisus Received: 14/08/08 Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 6-14, Jan./Feb. 2010 Accepted: 16/02/09
  • 2. Controle biológico… FERNANDES, F. L. et al. 7 rosilloi (Crawford, 1911), Ceranisus menes plantas em seis fileiras de três metros, num total de (Walker, 1839), Thripoctenus russelli (Crawford, 10 parcelas. As duas fileiras e as quatro plantas da 1911), Thripoctenus brui (Vuil) e os himenópteros parte mais externa das fileiras centrais foram usadas das famílias Chalcididae e Scelionidae, os quais são como bordadura. parasitóides de tripes (BOURNIER, 1983; HIROSE, Durante as avaliações cada representante de Y.; TAKAGI, M.; KAJITA, 1992). Os mais um espécime foi coletado, separado por morfo- importantes parasitóides de ovos são os espécie e armazenado em álcool 70% para himenópteros das famílias Trichogrammatidae e identificação por especialistas. Os himenópteros Mymaridae (LEWIS, 1973). Embora exista elevado parasitóides e predadores foram enviados para a número de inimigos naturais, o controle desses Profa Angélica Maria Penteado-Dias (Universidade insetos-praga é realizado, principalmente, com uso Federal de São Carlos), já os predadores das ordens de inseticidas. Hemiptera e Coleoptera foram enviados ao Prof. Entretanto, o uso contínuo e muitas vezes Paulo Sérgio Fiúza Ferreira (Universidade Federal inadequado destes produtos, tem favorecido o de Viçosa). A espécie Bemisia tabaci foi aparecimento e a expansão de problemas de identificada pela Dra. Judith Brown (Universidade resistência das pragas, erupção de pragas de Tucson/EUA), já as outras espécies fitófagas secundárias, ressurgência, intoxicação humana e pragas e não pragas, assim como o predador da ambiental (KOGAN, 1998; PEDIGO; RICE, 2005). ordem Thysanoptera foram identificados segundo Assim, o uso do controle biológico natural torna-se Zucchi et al. (1993), Mound e Kribby (1998). essencial para reduzir os problemas advindos do uso Aos 10, 20, 35, 50 e 60 dias após o plantio, desses produtos. Neste contexto, a identificação avaliaram-se as densidades dos insetos fitófagos, correta dos inimigos naturais e o estudo de suas predadores e parasitóides em oito plantas na área relações ecológicas com os organismos praga e não útil das parcelas, batendo-se os ponteiros das plantas praga são imprescindíveis para o uso da de feijão em bandeja plástica de 35 cm x 29 cm x 5 conservação destes no cultivo de feijoeiro. No cm. entanto, poucos são os trabalhos que identificam e Para determinação das densidades mais estudam as relações ecológicas. Desta forma, este abundantes de insetos fitófagos e de seus inimigos trabalho objetivou avaliar o potencial dos naturais, calculou-se o número de insetos/100 predadores e parasitóides para o controle biológico plantas e confeccionou-se tabelas de média das natural de insetos praga e as relações ecológicas densidades populacionais ± erro padrão. Para entre esses inimigos naturais e fitófagos praga e não estudar a relação entre os insetos fitófagos e seus praga no feijoeiro. inimigos naturais, realizou-se análise de correlação de Pearson a 5% de significância. MATERIAL E MÉTODOS Para o estudo da variação sazonal dos predadores e parasitóides ao longo dos dias após o O trabalho foi realizado na área plantio utilizou-se análise de regressão, testando-se experimental da Universidade Federal de Viçosa, no os modelos linear e cúbico a 5%. Os modelos que município de Coimbra, MG, no ano agrícola de alcançaram significância estatística e que 2000. O solo do local de instalação do experimento apresentaram maior coeficiente de determinação foi arado à profundidade de 25 cm e gradeado. Os com os dados obtidos foram selecionados. sulcos, com três metros de comprimento, espaçados de meio metro, foram abertos com trator. RESULTADOS E DISCUSSÃO A adubação foi realizada de acordo com os resultados da análise química do solo, seguindo Abundância dos fitófagos e dos inimigos recomendações de Alvarez et al. (1999). Aplicaram- naturais se no plantio 320 kg.ha-1 da formulação N:P:K (08- Os insetos fitófagos pragas mais abundantes 28-16). Trinta dias depois, foi feita adubação foram: Thrips tabaci (Thysanoptera: Thripidae), nitrogenada de cobertura, aplicando-se 12 kg.ha-1 de Empoasca kraemeri (Hemiptera: Cicadellidae), N (48 kg.ha-1 de uréia). O espaçamento foi de 0,50 Caliothrips brasiliensis (Thysanoptera: Thripidae), m entre fileiras. Na semeadura utilizaram-se 14 adultos de Diabrotica speciosa (Coleoptera: sementes por metro linear da variedade carioquinha. Chrysomelidae), Liriomyza spp. (Diptera: Aos 28 dias após a germinação, foi feita adubação Agromyzidae), Cerotoma arcuata (Coleoptera: de cobertura com sulfato de amônio na dose de 200 Chrysomelidae) e adultos de Bemisia tabaci kg.ha-1. A cada 15 dias foi realizada irrigação por (Hemiptera: Aleyrodidae) com densidades médias aspersão. Cada parcela foi constituída por 180 de 304,02; 156,85; 111,76; 4,37; 3,77; 3,67 e 1,59 Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 6-14, Jan./Feb. 2010
  • 3. Controle biológico… FERNANDES, F. L. et al. 8 insetos/100 plantas, respectivamente. Observou-se Chrysomelidae), Halticus bractatus (Say, 1882) maior número de adultos do que de ninfas nas três (Hemiptera: Miridae), larvas de Pseudoplusia primeiras espécies. Os demais insetos fitófagos includens (Walker, 1857) (Lepidoptera: Noctuidae), encontrados no feijoeiro, em ordem decrescente de larvas e adultos de Lagria villosa (Fabricius, 1783) suas densidades, foram: ninfas de Aphis craccivora (Coleoptera: Lagriidae), com densidades médias de (Koch, 1854) (Hemiptera: Aphididae), adultos de 7,39; 4,27; 3,03; 1,88 e 1,64 insetos/100 plantas, Systena slittera tenuis (Linnaeus) (Coleoptera: respectivamente (Tabela 1). Tabela 1. Densidades (média ± erro padrão) de insetos fitófagos na cultura do feijão. Viçosa, MG, 2000 Ordem Família Espécie Fase Insetos/100 plantas Insetos Fitófagos pragas e não pragas Diabrotica speciosa adultos 4,37 ± 1,21 Chrysomelidae Cerotoma arcuata adultos 3,67 ± 0,92 Systena slittera tenuis adultos 4,27 ± 1,04 -Coleoptera larva 0,15 ± 0,15 Lagriidae Lagria villosa adultos 1,49 ± 0,56 Total 1,64 ± 0,58 -Diptera Agromyziidae Liriomyza spp. adultos 3,77 ± 1,20 Aphididae Aphis cracivora ninfa 7,39 ± 1,70 adultos 1,59 ± 0,92 Aleyrodidae Bemisia tabaci ninfa 50,20 ± 12,89 -Hemiptera Total 51,59 ± 13,81 Cicadellidae Empoasca kraemeri adultos 106,65 ± 13,25 Miridae Halticus bractatus adultos 3,03 ± 1,04 -Lepidoptera Noctuidae Pseudoplusia includens larva 1,88 ± 0,82 ninfa 2,38 ± 1,30 Caliothrips brasiliensis adultos 109,38 ± 16,56 Total 111,76 ± 16,48 -Thysanoptera Thripidae ninfa 44,10 ± 10,69 Thrips tabaci adultos 259,92 ± 33,40 Total 304,02 ± 35,82 Os predadores mais abundantes foram ordem Hymenoptera foram encontrados, como adultos de Solenopsis invicta (Buren, 1972) Aphidius spp. (Braconidae), Chrysocharis sp. (Hymenoptera: Formicidae), aranhas (Araneae), (Eulophidae), da família Scelionidae como Orius sp. (Hemiptera: Anthocoridae), Trissolcus spp. e Telenomus spp., Trichogramma Crematogaster sp. (Hymenoptera: Formicidae), spp. (Trichogrammatidae) e Opius sp. (Braconidae), Anthicus spp. (Coleoptera: Anthicidae), tripes da com densidades de 22,57 ± 3,11; 10,62 ± 2,24; 7,29 família Aeolothripidae, com densidades médias de ± 1,41; 4,91 ± 1,29; 2,38 ± 1,17 e 0,60 ± 0,44 12,30; 9,08; 8,09; 6,15; 5,36 e 4,67 insetos/100 insetos/100 plantas, respectivamente (Tabela 2). plantas, respectivamente. Muitos parasitóides da Tabela 2. Densidades (média ± erro padrão) dos adultos de predadores e parasitóides na cultura do feijão. Viçosa, MG, 2000 Ordem Família Espécie Insetos/100 plantas Predadores -Araneae - - 9,08 ± 1,72 -Coleoptera Anthicus unicolor 5,36 ± 1,32 Anthicidae Anthicus sp. 0,89 ± 0,53 Carabidae Lebia concina 0,40 ± 0,28 Coccinelidae Cycloneda sanguinea 0,20 ± 0,20 Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 6-14, Jan./Feb. 2010
  • 4. Controle biológico… FERNANDES, F. L. et al. 9 Eriopis connexa 0,89 ± 0,66 Scymnus sp. 0,30 ± 0,30 Anthocoridae Orius sp. 8,09 ± 2,22 -Hemiptera Lygaeidae Geocoris sp. 0,30 ± 0,30 Nabidae Nabis sp. 1,09 ± 0,54 Crematogaster sp. 6,15 ± 1,36 -Hymenoptera Formicidae Solenopsis invicta 12,30 ± 2,02 -Thysanoptera Aeolothripidae - 4,37 ± 1,44 Parasitóides Braconidae Aphidius spp. 22,57 ± 3,11 Eulophidae Chrysocharis sp. 10,62 ± 2,24 Trissolcus spp. 7,29 ± 1,41 - Hymenoptera Scelionidae Telenomus spp. 4,91 ± 1,29 Trichogrammatidae Trichogramma spp. 2,38 ± 1,17 Braconidae Opius sp. 0,60 ± 0,44 Relações ecológicas entre fitófagos pragas com o ataque de C. brasiliensis. As densidades de e não pragas e inimigos naturais Araneae, Anthicus spp., E. connexa, O. sp. e F. sp., As densidades de Araneae, Eriopis connexa mostraram correlações positivas e significativas (Germar, 1824), Orius sp. e Franklinothrips sp., com o ataque de Thrips tabaci. A formiga mostraram correlações positivas e significativas Solenopsis invicta apresentou correlação com o ataque de E. kraemeri. As densidades de E. significativa e negativa com todas as espécies de connexa, Scymnus sp., Orius sp. e F. sp., pragas (Tabela 3). apresentaram correlações positivas e significativas Tabela 3. Correlações de Pearson entre as densidades populacionais de Empoaska kraemeri, Caliothrips brasiliensis e Thrips tabaci com predadores e Hymenoptera parasitóides no feijão. Viçosa, MG, 2000 Predadores Correlações (r) Empoasca kraemeri Caliothrips brasiliensis Thrips tabaci Araneae 0,53* 0,30 0,36* Coleoptera - - - -Anthicidae - - - Anthicus unicolor 0,07 0,12 0,35* Anthicus spp. 0,11 0,13 0,10 Lebia concina -0,01 0,03 0,05 Cycloneda sanguinea -0,02 -0,01 0,28 Eriopis connexa 0,40* 0,42* 0,53* Scymnus sp. 0,18 0,47* 0,02 Hemiptera - - - Orius sp. 0,62* 0,48* 0,38* Geocoris sp. 0,27 0,17 0,01 Nabis sp. 0,28 0,23 0,21 Thysanoptera - - - -Aeolothripidae - - - Franklinothrips sp. 0,60* 0,41* 0,43* Hymenoptera - - - Crematogaster sp. -0,07 -0,00 -0,13 Solenopsis invicta -0,65 -0,60 -0,72 Total de predadores 0,58* 0,49* 0,41* Parasitóides Aphidius sp. 0,17 0,22 0,08 Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 6-14, Jan./Feb. 2010
  • 5. Controle biológico… FERNANDES, F. L. et al. 10 Opius sp. 0,34* 0,26 0,48* Chrysocharis sp. 0,35* 0,28 0,49* Telenomus spp. - 0,28 0,29 Trissolcus spp. 0,07 0,09 0,13 - Trichogrammatidae - - - Trichogramma spp. - - - Total de parasitóides 0,51* 0,45* 0,51* Valores com asterisco (*) mostram correlação significativa e sem asterisco correlação não significativa a p<0,05. O hífen (–) significa relação ecológica não existente. As densidades dos himenópteros Opius sp., plantas nessa fase pode ter contribuído para que o Chrysocharis sp. apresentaram correlações positivas ataque dos insetos fosse concentrado nessa mesma com o ataque de E. kraemeri. Não se observou época. Outra provável explicação para o aumento correlação significativa entre as densidades dos dessas pragas se deve ao período com baixas himenópteros com o ataque de C. brasiliensis. As intensidade e frequência de chuvas, que são densidades dos himenópteros parasitóides O. sp. e importantes fatores que reduzem as densidades C. sp. mostraram correlações positivas e desses insetos (LEITE et al., 2006). significativas com o ataque de T. tabaci. (Tabela 2). A ocorrência elevada dos insetos fitófagos Flutuação populacional dos fitófagos e pode explicar a presença de predadores e dos inimigos naturais parasitóides em altas populações. Essa dependência Analisando as curvas de regressão das entre esses grupos de insetos pode estar associada a densidades dos predadores em função da idade das relações ecológicas entre eles. Uma vez que a plantas, verifica-se que as aranhas tiveram aumento densidade populacional dos inimigos naturais é populacional de 0 a 7 aranhas/100 plantas dos 10 até dependente das densidades das pragas incidentes nas os 15 dias após a emergência das plantas. Dos 15 culturas (LETOURNEAU; ALTIERI, 1983). Bastos aos 40 dias após a emergência a densidade de et al. (2003) observaram altas densidades do aranhas permaneceu com cerca de 7 aranhas/100 predador Anthicus sp. (Coleoptera: Anthicidae) com plantas. A partir dos 40 dias de idade, houve o aumento de algumas pragas do feijão. Sutterlin e aumento populacional deste artrópode, elevando-se Van Lenteren (1997) constataram aumento do a 30 insetos/100 plantas aos 60 dias de idade (Figura parasitismo de Encarsia formosa (Hymenoptera: 1D). Ocorreu redução da densidade de Aphelinidae) sobre altas densidades de B. tabaci Hymenoptera: Formicidae com o aumento da idade (Hemiptera: Aleyrodidae). Portanto, é provável que das plantas. A densidade variou de 40 para 0 as altas densidades de insetos fitófagos tenham insetos/100 plantas dos 10 aos 60 dias, favorecido o aumento da população dos predadores respectivamente (Figura 1E). Esse resultado e parasitóides no feijoeiro. reafirma a correlação negativa entre S. invicta e as Verificou-se que as densidades de T. tabaci espécies de pragas do feijoeiro. Não se verificou (Figura 1A), E. kraemeri (Figura 1B) e C. presença de coccinelídeos até os 20 dias de idade. brasiliensis (Figura 1C) aumentaram com a idade Deste período em diante, ocorreu aumento da das plantas de feijão. O ataque dos insetos tendeu a densidade, que chegou a cerca de 7 insetos/100 se concentrar nas fases finais do ciclo dessa cultura. plantas aos 60 dias de idade (Figura 1F). A A idade fisiológica da planta pode ser importante do densidade de hemípteros predadores permaneceu ponto de vista ecológico porque, além do com 6 insetos/100 plantas dos 10 aos 25 dias de crescimento ou aumento de biomassa, ocorrem idade. A partir desta idade ocorreu elevação destes mudanças estruturais e de estratégias de predadores, atingindo 65 insetos/100 plantas aos 60 remobilização de nutrientes e defesas, como por dias (Figura 1G). exemplo, entre partes vegetativas e reprodutivas A maior abundância de aranhas (Araneae), (CAMPOS et al., 2003). Essa remobilização de coleópteros predadores (Coccinelidae) e da geralmente é feita por meio de compostos simples, ordem Hemiptera nas plantas de feijão a partir dos como açúcares de baixo peso molecular e 40 dias de idade, ocorreu devido à elevação da aminoácidos (TAIZ; ZEIGER, 1991), os quais população de insetos fitófagos em meados do formam a base alimentar de grande parte dos insetos cultivo. O padrão de elevação na curva de densidade fitófagos (PHELAN P. L.; NORRIS K. H.; de aranhas predadoras, provavelmente foi devido a MASON, 1996). Assim, a maior disponibilidade de disponibilidade de alimento para este predador compostos prontamente utilizáveis na seiva das presente na fase inicial, e final do cultivo. Riudavest Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 6-14, Jan./Feb. 2010
  • 6. Controle biológico… FERNANDES, F. L. et al. 11 e Castañé (1998) constataram elevados níveis plantas, o qual foi de 0 até 20 insetos/100 plantas populacionais destes insetos predando pragas em dos 10 aos 60 dias (Figura 1H). Não se observou feijão, berinjela e algodão. Cividanes (2002) presença de Chrysocharis sp. até 20 dias de idade do verificou elevação da densidade de aranhas feijão. Desta idade até os 60 dias ocorreu aumento predadoras com o aumento da população de pulgões da densidade desse parasitóide, chegando a 12 Brevicoryne brassicae (Hemiptera: Aphididae). insetos/100 plantas (Figura 1I). Verificou-se baixa Analisando as curvas de regressão das abundância de Trichogramma spp. até os 45 dias de densidades de parasitóides em função da idade das idade. De 46 até 60 dias aumentou a sua densidade plantas, verificou-se elevação da densidade de com 17 insetos/100 plantas (Figura 1J). Telenomus spp. com o aumento da idade das Y' = -156,62 + 9,24X (A) 40 Y' = -23,1 + 3,3X - 0,12X2 + 0,001X3 (D) 100 Y' = -5,08 + 0,47X (H) 800 R2= 0,45; N= 84; p<0,001 R2= 0,29; N= 84; p<0,001 R2= 0,13; N= 84; p<0,001 20 50 400 Número de insetos/100 plantas 0 0 0 120 40 Y' = 194,45 - 13,18X + 0,26X2 (B) Y' = -54,41 - 0,92X (E) Y' = -6,02 + 0,33X (I) 800 R2= 0,45; N= 84; p<0,001 R2= 0,73; N= 84; p<0,001 R2= 0,19; N= 84; p<0,001 80 20 400 40 0 0 0 20 Y' = -375,99 + 29,45X (C) Y' = -3,31 + 0,16X (F) Y' = -13,26 + 1,8X - 0,07X2 + 0,0008X3 (J) 800 R2= 0,45; N= 84; p<0,001 R2= 0,41; N= 84; p=0,002 50 R2= 0,29; N= 84; p<0,001 10 400 25 0 0 0 10 20 30 40 50 60 150 10 20 30 40 50 60 Y' = 16,61 - 1,54X + 0,04X2 (G) Idade das plantas (dias) R2= 0,61; N= 84; p<0,001 Idade das plantas (dias) 100 50 0 10 20 30 40 50 60 Idade das plantas (dias) Figura 1. Densidade de Empoasca kraemeri (A), Caliothrips brasiliensis (B), Thrips tabaci (C), Araneae (D), Formicidae (E), Coccinelidade (F), Hemiptera (G), Telenomus spp. (H), Chrysocharis sp. (I) e Trichogramma spp. (J) em diferentes idades de plantas de feijão. Viçosa, MG, 2000. A maior abundância dos parasitóides meados do cultivo e Trichogramma spp. a partir dos Telenomus spp., Chrysocharis sp., a partir de 50 dias de idade, foi devido à elevação de insetos Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 6-14, Jan./Feb. 2010
  • 7. Controle biológico… FERNANDES, F. L. et al. 12 fitófagos, os quais estimularam o crescimento insetos fitófagos não pragas chave da cultura do populacional desses parasitóides. Segundo Quinderé feijoeiro perfazem-se importantes presas e e Santos (1986) o aumento dos braconídeos hospedeiros necessários para manutenção parasitóides de ovos ocorreu devido à elevação do nutricional dos predadores e parasitóides. Além ataque de Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: disso, a maior diversidade de inimigos naturais pode Noctuidae) em milho. Também Micheletti-Broglio e ser importante para evitar a erupção de pragas Berti-Filho (2000) relatam a redução do parasitismo secundárias, ressurgência. O conhecimento dessas por himenópteros braconídeos com a diminuição do relações ecológicas pode ser de extrema importância ataque de Cerconota anonella (Lepidoptera: para estudos de bioecologia, assim também como Oecophoridae). Zucchi e Monteiro (1997) ferramenta para o planejamento e implantação do observaram altas taxas de parasitismo por controle biológico natural no MIP. Trichogramma acacioi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) em ovos de noctuídeos que AGRADECIMENTOS atacam o feijão. Nós gostaríamos de agradecer a CAPES CONCLUSÃO (Fundação Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior), CNPq (Conselho Constatou-se relações positivas entre as Nacional de Desenvolvimento Científico e densidades de insetos fitófagos, predadores e Tecnológico) e FAPEMIG (Fundação de Amparo à parasitóides ao longo do cultivo do feijão. Pesquisa do Estado de Minas Gerais) pelos recursos Solenopsis invicta foi importante na redução dessas e bolsas concedidos. pragas no início do cultivo. Conclui-se então que ABSTRACT: The bean plants are atacked for phytophagous insects. The insecticides are used to control these pests, this action increase the costs, contaminate the man and environment. Thus, the biological control became essential. Thus, this work aimed to evaluate the potential of the predators and parasitoids for the natural biological control of pest and the ecological relations among those natural enemies and the phytophagous pest and no pest in bean crop. The ages of 10, 20, 35, 50 and 60 days after the planting, the densities of the phytophagous insects and natural enemies were evaluated with leaf shaking on plastic tray. The predators more abundant were Solenopsis invicta, Araneae, Orius sp., Crematogaster sp., Anthicus spp., Franklinothrips sp. and Nabis sp. The most abundant parasitoid was Chrysocharis sp., Trissolcus spp., Telenomus spp. and Trichogramma spp. While the abundance of ants and A. spp. decreased with the age of the plants, population levels of spiders and O. sp. increased at end of the cultivation. Interactions between E. kraemeri and T. tabaci with Araneae, A. spp., O. sp., F. sp. and C. brasiliensis with O. sp. and F. sp. showed direct relationship of population growth. In conclusion the phytophagous insects are important hosts to nutritional maintenance of the predators and parasitoids. In addition, the high diversity of natural enemies is extreme important to avoid the outbreak of pests, resurgences, increase the economic level injury and potential use for natural biological control. KEYWORDS: Natural enemies. Competitors. Phytophagous pest. Bioecology. REFERÊNCIAS ALVAREZ, V. V. H.; NOVAIS, R. F.; BARROS, N. F.; CANTARUTTI, R. B.; LOPES, A. S. Interpretação dos resultados das análises de solos. In: RIBEIRO, A. C.; GUIMARÃES, P. T. G.; ALVAREZ, V. V. H. (Ed.). Recomendações técnicas para o uso de corretivos e fertilizantes em Minas Gerais: 5ª aproximação. Viçosa: CFSEMG, 1999. p. 25-32. BASTOS, C. S.; PICANÇO, M. C.; GALVÃO, J. C. C.; CECON, P. R.; PEREIRA, P. R. G. Incidência de insetos fitófagos e de predadores no milho e no feijão cultivados em sistema exclusivo e consorciado. Ciência Rural, Santa Maria, v. 33, n. 3, p. 391-397, 2003. BOURNIER, A. Les thrips biologie importance agronomique. Paris: Institute National de la Recherche Agronomique, 1983. 128p. CAMPOS, A. D.; FERREIRA, A. G.; HAMPE, M. M. V.; ANTUNES, I. F.; BRANCÃO, N.; SILVEIRA, E. P.; SILVA, J. B.; OSÓRIO, V. A. Induction of chalcone synthase and phenylalanine ammonia-lyase by Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 6-14, Jan./Feb. 2010
  • 8. Controle biológico… FERNANDES, F. L. et al. 13 salicylic acid and Colletotrichum lindemuthianum in common bean. Brazilian Journal of Plant Physiology, Londrina, v. 15, n. 3, p. 129-134, 2003. CIVIDANES, F. J. Impacto de inimigos naturais e de fatores meteorológicos sobre uma população de Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) em couve. Neotropical Entomology, Piracicaba, v. 31, n. 2, p. 249-255, 2002. HIROSE, Y.; TAKAGI, M.; KAJITA, M. Discovery of an indigenous parasitoid of Thrips palmi Karny (Thysanoptera: Thripidae) in Japan: Ceranisus menes (Walker) (Hymenoptera: Eulophidae) on eggplant in home and truck gardens. Journal of Applied Entomology and Zoology, Tokyo, v. 27, n. 3, p. 465-467, 1992. ISIKBER, A. A.; COPLAND, M. J. W. Effects of various aphid foods on Cycloneda sanguinea. Entomologia Experimental et Applicata. v. 102, n. 1, p. 93-97, 2002. KAWAI, A. Control of Thrips palmi Karny (Thysanoptera: Thripidae) by Orius spp. (Heteroptera: Anthocoridae) on eggplant. Journal of Applied Entomology and Zoology, v. 30, n. 1, p. 1-7, 1995. KOGAN, M. Integrated pest management historical perspectives and contemporary developments. Annual Review of Entomology, Califórnia, v. 43, n. 1, p. 243-270, 1998. LACASA, A.; BOURNIER, A.; PIVOT, Y. Influencia de la temperatura sobre la biologia de um trips depredador Aelothripis intermedius Bagnall (Thysanoptera: Aelothripidae). Anales del Instituto Nacional de Investigaciones Agrarias, Madrid, v. 20, n. 2, p. 87-98, 1982. LATTIN, J. D. Economic importance of minute pirate bugs (Anthocoridae). In: SCHOEFER, C. W. S.; PANIZZI, A. R. (Ed.). Heteroptera of economic importance. Florida: CRC Press, p. 607-637. LEITE, G. L. D.; PICANÇO, M.; JHAM, G. N.; GUSMÃO, M. R. Natural factors influencing whitefly attack in sweet pepper. Pesquisa Agropecuária Brasileira, Brasília, v. 37, n. 8, p. 1195-1200, 2002. LEITE, G. L. D.; PICANÇO, M.; ZANUNCIO, J. C.; ECOLE, C. C. Factors affecting herbivory of Thrips palmi (Thysanoptera: Thripidae) and Aphis gossypii (Homoptera: Aphididae) on the eggplant (Solanum melongena). Brazilian archives of biology and technology, Uberlândia, v. 49, n. 3, p. 361-369, 2006. LETOURNEAU, D. K.; ALTIERI, M. A. Abundance patterns of a predator, Orius tristicolor (Hemiptera: Anthocoridae), and its prey, Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae): habitat attraction in polycultures versus monocultures. Environmental Entomology, Marilandy, v. 12, n. 5, p. 1464-1469, 1983. LEWIS, T. Thrips, their biology, ecology and economic importance. London: Academic, 1973. 349p. MAES, J. M.; CHANDLER, D. S. Catálogo de los Meloidea (Coleoptera) de Nicaragua. Revista Nicaraguense de Entomologia, Nicarágua, v. 28, n. 1, p. 31-42, 1994. MICHELETTI-BROGLIO, S. M.; BERTI FILHO, F. E. Parasitóides de Cerconota anonella (Sepp., 1830) (Lepidoptera: Oecophoridae) em gravioleira (Annona muricata L.). Scientia agrícola, Piracicaba, v. 57, n. 3, p. 565-566, 2000. MOUND, L. A.; KRIBBY, G. Thysanoptera - An identification guide. Wallingford: CAB International, 1998. 70p. PEDIGO, L. P.; RICE, M. E. Entomology and Pest Management, Prentice Hall: New Jersey, 2005. 784 p. PHELAN P. L.; NORRIS K. H.; MASON J. F. Soil-management history and host preference by Ostrinia nubilalis: evidence for plant mineral balance mediating insect-plant interactions. Environmental Entomology, Marilandy, v. 25, n. 6, p. 1329-1336, 1996. Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 6-14, Jan./Feb. 2010
  • 9. Controle biológico… FERNANDES, F. L. et al. 14 QUINDERÉ, M. A. W.; SANTOS, J. H. R. Efeito da época relativa de plantio no consórcio milho x caupi sobre a presença de insetos úteis e o manejo econômico das pragas. Pesquisa Agropecuária Brasileira, Brasília, v. 21, n. 4, p. 355-368, Abr. 1986. RIUDAVEST, J.; CASTAÑÉ, C. Identification and evaluation of native predators of Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae) in the mediterranean. Environmental Entomology, Marilandy, v. 27, n. 1, p. 86-93, 1998. SARMENTO, R. A.; VENZON, M.; PALLINI, A.; OLIVEIRA, E. E.; ARNE, J. Use of odours by Cycloneda sanguinea to assess patch quality. Entomologia Experimentalis et Applicata, San Francisco, v. 124, n. 3, p. 313-318, 2007. SILVEIRA, L. C. P; BUENO, V. H. P.; LOUZADA, J. N. C.; CARVALHO, L. M. Percevejos predadores (Orius spp.) (Hemiptera: Anthocoridade) e tripes (Thysanoptera): interação no mesmo habitat? Revista Árvore, Viçosa, v. 29, n. 5, p. 767-773, 2005. SÜTTERLIN, S.; VAN LENTEREN, J. C. Influence of hairiness of Gerbera jamesonii leaves on the searching efficiency of the parasitoid Encarsia formosa. Biological Control, Amsterdam, v. 9, n. 3, p. 157-165, 1997. SYMONDSON, W. O. C.; GLEN, D. M.; IVES, A. R.; LANGDON, C. J.; WILTSHIRE, C. W. Dynamics of the relationship between a generalist predator and slugs over five years. Ecology, Washington, v. 83, n. 1, p. 137-147, 2002. TAIZ, L., ZEIGER, E. Plant physiology. Redwood City: Benjamin/Cummings, 1991. 593p. WANG, C. L. The predacious capacity of two natural enemies of Thrips palmi Karny, Campylomma chinensis Schuh (Hemiptera: Miridae) and Orius sauteri (Poppius) (Hemiptera: Anthocoridae). Plant Protection Bulletin, Taiwan, v. 36, n. 2, p. 141-154, 1994. ZUCCHI, R. A.; MONTEIRO, R. C. O. Gênero Trichogramma na América do Sul. In: PARRA, J. R. P.; ZUCCHI, R. A. (Ed.). Trichogramma e o controle biológico aplicado. Piracicaba: Fealq, 1997. p. 41-66. ZUCCHI, R. A.; SILVEIRA NETO, S.; NAKANO, O. Guia de identificação de pragas agrícolas. Piracicaba: Fealq, 1993. 139p. Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 6-14, Jan./Feb. 2010