1. Enverdecimiento
Greening
Jhonny Camona-Tarazona1
Abstrac
Resumen
Citrus Huanglongbing (HLB) se está convirtiendo en la más devastadora enfermedad de los cítricos en todo el
mundo. Aunque no se han identificado especies de cítricos HLB resistentes conocidas o variedades, algunas
accesiones cítricas como limón rugoso se informa tolerante tal como le hace mención, Brlansky, H Ron. 2013.
Greening –enverdecimiento de las hojas-, es causada por la bacteria de “Candidatus liberibacter spp (CaL), de
los cuales se presentan tres cepas principales, Asiaticus, Africanus y Americanus, (CaLas, CaLaf, CaLam
respectivamente). Se reportaron síntomas por primera vez de la enfermedad HLB CaLam, en el Estado de São
Paulo (SPS), Brasil, en marzo de 2004. En Asia, el HLB es causado por ' CaLas' y en África ' CaLaf ', tal como
la nombra, Mafra, V. 2013. La detección de la Liberibacters se basa en la amplificación por PCR de su gen del
ARNr 16S con cebadores específicos. El tratamiento térmico elimina 'Candidatus liberibacter asiaticus' -la
especie más frecuente y resistente al calor-, de los árboles de cítricos infectados en condiciones controladas, tal
como lo afirma, Hoffman, MT. 2013. Se transmiten por psílidos más específicamente Diaphorina citri y por
injerto, pero no se han demostrado para ser transmitido por las semillas, tal como lo anuncia Ilardi V, y Catara V
2013. Esta enfermedad es incurable por eso es importante conocer su biología y patogénesis para desarrollar un
tratamiento, según lo manifiesta, Johnson, G. 2013.
1
Estudiante de ingeniería agronómica, universidad de La Salle. Yopal-Casanare, 2013.
Correo: jcarmona28@unisalle.edu.co
Código: 46122028.
Citrus Huanglongbing (HLB) is becoming the most devastating disease of citrus worldwide. Although there has not
been identified known HLB citrus species or varieties that are resistant, some citrus accessions such as rough lemon is
reported as tolerant as mentioned by, Brlansky, H Ron. 2013. Greening-greening of leaves-, is caused by the bacterium
"Candidatus Liberibacter spp (CaL), of which there are three main strains, asiaticus, and Africanus Americanus,
(Calas, Calaf, Calam respectively).Sympthoms of HLB disease Calam, were first reported in the State of São Paulo
(SPS), Brazil, in March 2004. In Asia, the HLB is caused by 'coves' and in Africa 'Calaf', such as named by, Mafra, V.
2013. Detection of Liberibacters is based on PCR amplification of the 16S rRNA gene with specific primers. The heat
treatment removes 'Candidatus Liberibacter asiaticus', the most common species and most heat-resistant, of infected
citrus trees under controlled conditions as stated by, Hoffman, MT. 2013. They are transmitted by psyllids more
specifically Diaphorina citri and by graft, but have not been shown to be transmitted by seeds, as announced by Ilardi
V, and V Catara 2013. This disease is incurable so it is important to know its biology and pathogenesis to develop a
treatment, as manifested by Johnson, G. 2013.
2. Contenido
Abstrac ....................................................................................................................................................................................1
Resumen .................................................................................................................................................................................1
Importancia de los cítricos......................................................................................................................................................2
Posición taxonómica del CaLas sp ..........................................................................................................................................2
Morfología de la bacteria CaLas y estadios ninfales del psílido...........................................................................................3
Histórico de la enfermedad ....................................................................................................................................................3
Etiología ..................................................................................................................................................................................4
Ecología...................................................................................................................................................................................4
Síntomas..................................................................................................................................................................................5
Bibliografías.............................................................................................................................................................................5
Importancia de los cítricos
Los cítricos son uno de los cultivos de mayor importancia económica en los EEUU con casi 500.000 ha de
huertos de cítricos en California, Florida, Texas y Arizona. En Florida hay 342.105 ha de huertos de cítricos con
ingresos anuales de unos $1,1 millardos. Como muchos otros cultivos, los cítricos están plagados de numerosas
enfermedades causadas por diferentes agentes etiológicos tales como hongos, bacterias, virus y fitoplasmas. De
todas las enfermedades de los cítricos descritas hasta ahora, la enfermedad del enverdecimiento de los cítricos,
también conocida como HLB o Likubin en chino, probablemente se considera como la más destructiva y letal
de las enfermedades de los cítricos. Según, la universidad de Minnesota. 2013.
Posición taxonómica del CaLas sp
Garnier et al. (2000) cambiaron el nombre genérico de Liberobacter a Liberibacter, siguiendo el Código
Internacional de la Nomenclatura de Bacterias, el cual establece que “bacter” es del género masculino y
“Liber” es de origen Latino, la vocal de conexión debe ser una “i.”
Dominio Bacteria
Phyllum Proteobacteria
Clase Alphaproteobacteria
Orden Rhizobiales
Familia Phyllobacteriaceae
3. Morfología de la bacteria CaLas y estadios ninfales del psílido
Las disecciones de plantas analizadas revelan barras alargadas sinuosas con un diámetro desigual de 0.15-0.25
micras. Formas de mayor diámetro han sido observadas en células en procesos degenerativos. Partículas similares
se pueden encontrar en la hemolinfa y glándulas salivales de los insectos vectores.
Bacteria de CaLas. Tomada de Mexico, 2010. Estadios ninfales de psilido transmisor de la CaLas.
Tomado de taller internacional del HLB, en USDA. 2010.
Histórico de la enfermedad
Se reportaron por primera vez los síntomas del HLB en la india en el siglo XVIII, anteriormente, el patógeno
estaba probablemente presente en plantas nativas de rutáceas y cuando los cítricos se plantaron en áreas nuevas,
los insectos psílidos pudieron haberles transmitido la enfermedad, para el siglo XIX la enfermedad ya había
llegado al sudoeste asiático según lo habían reportado citricultores de la región. En África del Sur esta
enfermedad fue reportada por primera vez en los años veinte del siglo XX. La existencia de esta enfermedad en
Asia y África propició que a través de los años se dispersara hacia varios países de ambos continentes. En
américa se reportó mor primera vez en florida, en el 1998, Tsai y Liu 2013. Y en SPS, Brasil en el 2004. En el
2008 se desarrolló una investigación en Brasil para determinar la influencia de temperatura en la inoculación, en
plantas injertadas de naranja valencia sobre Rangpur limón de porta-injertos, en los cuales se inocula la bacteria,
Genero Candidatus Liberibacter
Especie Candidatus Liberibacter asiaticus
4. dando como resultados que a una temperatura mantenida entre 27 y 32º C día y noche respectivamente. La
planta no presenta la enfermedad ni es posible de encontrar la bacteria, la toma de datos se hizo mediante una
PCR cuantitativa, según, Gasparoto 2012.
Etiología
La enfermedad de HLB en cítricos es causada por la bacteria llamada Candidatus liberibacter sp. Con tres
principales cepas, asiaticus, africanus y americanus: de acuerdo al lugar en donde se reportó por primera vez
Asia, áfrica y américa; respectivamente. El nombre de Candidatus es referenciado a las bacterias que no pueden
ser cultivadas en medios de cultivo, Liefting, L. 2013. la Alphaproteobacterium solo es transmitida por un insecto
psílido, Trioza erytreae (Del Guercio) en África, Diaphorina citri (Kuwayama) en Asia, Los dos insectos son
responsables de la gran distribución geográfica de HLB en estas áreas. La región del Mediterráneo y Australia
están libres de ambos, tanto de la enfermedad como del vector. Mientras que la Diaphorina citri, vector psílido
asiático, se estableció en el sur, centro y Norteamérica (Florida y Texas) y el Caribe. En los lugares de Brasil,
América del sur, el vector ha estado presente durante más de 50 años, en Norteamérica solo hace
aproximadamente 10 años, pero los síntomas fueron reportados por primera vez en el 2004 en SPS La
transferencia de la bacteria de una planta ocurre cuando el psílido succiona la savia del floema, puesto que el la
única parte de la planta que puede almacenar la bacteria y permitir que se reproduzca, de ahí que es una bacteria
ligada al floema (una bacteria vascular), tal como lo doy a conocer, Cong, Q. 2013.
Debido a sus efectos devastadores sobre los árboles de cítricos y su transmisión eficaz de los vectores psílidos,
'Ca. L. africanus 'y' Ca. L. asiaticus 'han sido clasificados por los EE.UU como "agentes selectos" con potencial
para el bioterrorismo. El trabajo con estos agentes en los EE.UU. requiere per-miso del Gobierno de los EE.UU.
Los dos son liberibacter organismos de cuarentena en Europa, según. Texeira, J, 2005.
Ecología
El vector Diaphorina citri es parasitado por Tamarixia radiata en África, Reunión, Mauricio y Guadalupe y
por Diaphorencyrtus aligarhensis en Florida, E.U. (CABI, 2010). Dada la amenaza que representa el
Huanglongbing (HLB) y su vector D. citri, se hace sumamente la genracion de tegnologia que permita el control
de la enfermedad, como único medio de control es la producción masiva de insectos parasitoides (Tamarixia
radiata) como agentes de control biológico del vector.
El HLB se ha encontrado presente en las siguientes especies
Aeglopsis chevalieri, Atalantia missionis, Balsamocitrus dawei, Calodendrum capensis, Citroncirus webberi,
Citrus amblycarpa, Citrus aurantiifolia, Citrus aurantium L., Citrus depressa, Citrus grandis, Citrus hassaku
5. Citrus hystrix, Citrus ichangensis, Citrus jambhiri, Citrus junos Citrus kabuchi, Citrus limón, Citrus x limonia,
Citrus x nobilis, Citrus máxima, Citrus x nobilis, Citrus oto, Citrus x paradisi, Citrus reticulata, Citrus sinensis
Citrus sunki, Citrus unshiu, Clausena indica y Clausena lansium.
Posibles no hospederos:
Citrus indica Citrus limetta y Citrus macroptera. (Halbert y Manjunath, 2004), citado por. Gasparoto 2012.
Síntomas
Una vez que un árbol de cítricos está infectado , el tiempo necesario para que los síntomas de HLB a aparecer
varía de acuerdo con el genotipo , el estado fisiológico y la edad de la planta , el tejido utilizado como la fuente
de las bacterias o la intensidad de la inoculación por el psílido, y la temporada del año. De acuerdo al Mafra, V.
2013. En las hojas, los síntomas típicos incluyen amarillamiento moteado con manchas asimétricas y deficiencia
de nutrientes tales como Ca , Mg, Fe , Zn , Mn , y Cu en hojas de plantas de pomelo en respuesta a Las infección.
Pequeño, de mala calidad y las frutas asimétricas “deformes” se observan con frecuencia, según Nwugo, C. 2013.
La grafica 1. Muestra las concentraciones de macro y micro nutrientes en las hojas de plantas de pomelo que eran.
Las infectadas (I ) o no infectadas ( U) y pre - sintomática ( P) o sintomático ( S), de HLB . (A) macronutrientes
Calcio , Potasio y Magnesio ; ( B ) micronutrientes Hierro , Manganeso, Zinc , y Cobre . Tomado de Cong,
2013.
Bibliografías
6. Garnier, M., S. Jagoueix, P. Toorawa, M. Grisoni, R. Mallessard, A. Dookun, S. Saumtally, J. C.
Autrey, y J. M. Bové. 1996. Both huanglongbing (greening) Liberobacter species are present in
Mauritius and Réunion, pp. 392-398 En J. V. da Graça, P. Moreno, y R. K. Yokomi [eds.], Proc. 13th
Conference of the International Organization of Citrus Virologists (IOCV). University of California,
Riverside.
Tsai, James. 2013. Universidad de Minnesota, 2013. El texto mundial de MIP. Enverdecimiento de
los Cítricos y su Vector Psílido.
Jing Fan, Chen Chunxian, Diann S. Acor, Ron H. Brlansky, Zheng Guo-Li, Fred G. Gmitter
Jr.2013, diferenciales respuestas anatómicas de especies de cítricos tolerantes y susceptibles a la
infección de 'Candidatus Liberibacter asiaticus', fisiológicos y moleculares Fitopatología, Volumen 83,
julio de 2013, páginas 69-74, ISSN 0885-5765, http://dx.doi.org/10.1016/j.pmpp.2013.05.002.
Http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0885576513000313
Mafra V, Polyana K Martins, Carolina S Francisco, Marcelo Ribeiro-Alves, Juliana Freitas-Astúa
and Marcos A Machado. 2013: Candidatus Liberibacter americanus induces significant
reprogramming of the transcriptome of the susceptible citrus genotype. BMC Genomics201314:247
M. C. G. Gasparoto, H. D. Coletta-Filho, R. B. Bassanezi, S. A. Lopes, S. A. Lourenço, L. Amorim,
2012. Influence of temperature on infection and establishment of ‘Candidatus Liberibacter americanus’
and ‘Candidatus Liberibacter asiaticus’ in citrus plants. Article first published online: 9 JAN 2012.
DOI: 10.1111/j.1365-3059.2011.02569.x
Hoffman MT , MS Doud , Williams L , Zhang MQ , Ding F , E Stover , Sala D , Zhang S , Jones L,
Gooch M , L Fleites , Dixon W , Gabriel D , Duan YP . 2013. Heat Treatment Eliminates ‘Candidatus
Liberibacter asiaticus’ from Infected Citrus Trees Under Controlled Conditions. Phytopathology
Volumen 103, Número 1 Páginas 15-22
Ilardi V, Catara V. 2013. ‘Candidatus Liberibacter’ spp.: Emerging Threats for Agriculture in the
European and Mediterranean Region. Biosafety 2: e135. doi:10.4172/2167-0331.1000e135
Jennifer Kristen Parker, la Sra. Sarah R. Wisotsky, el Dr. Evan Grier Johnson, Dr. Faraj M.
Hijaz, el Dr. Nabil Killiny, Dr. Mark E Hilf, y el Dr. Leo de la Fuente. 2013. Fitopatología 0 0 : ja
Viabilidad de 'Candidatus Liberibacter asiaticus' prolongado mediante la adición de zumo de cítricos al
medio de cultivo.
Texeira, J. Ayres, E. W. Kitajima, L. Danet, S. Jagoueix-Eveillard, C. Saillard, and J. M. Bové
First Report of a Huanglongbing-Like Disease of Citrus in Sao Paulo State, Brazil and Association of a
New Liberibacter Species, “Candidatus Liberibacter americanus”, with the Disease
D. C. Plant Disease 2005 89:1, 107-107
7. Nwugo, C. C., Lin, H., Duan, Y., & Civerolo, E. L. (2013). The effect of 'candidatus liberibacter
asiaticus' infection on the proteomic profiles and nutritional status of pre-symptomatic and symptomatic
grapefruit (citrus paradisi ) plants. BMC Plant Biology, 13 doi:http://dx.doi.org/10.1186/1471-2229-13-
59. http://search.proquest.com/docview/1364611629?accountid=41919
Lia W. Liefting, Bevan S. Weir, Shaun R. Pennycook, and Gerard R. G. Clover. 2013.
‘Candidatus Liberibacter solanacearum’, associated with plants in the family Solanaceae
Int J Syst Evol Microbiol 2009 59: 2274-2276.
Cong, Q., Kinch, L. N., Kim, B., & Grishin, N. V. (2013). Predictive sequence analysis of the
candidatus liberibacter asiaticus proteome. PLoS One, 7(7)
doi:http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0041071