Palestra CBN 2018

35º Congresso Brasileiro de Nematologia – Bento Gonçalves, 27 de junho de 2018
AVANÇOS NA UTILIZAÇÃO DE NEMATOIDES
COMO BIOINDICADORES DA QUALIDADE DO
MEIO AMBIENTE
Prof. Dr. Giovani de Oliveira Arieira

Serviços ecossistêmicos
Purificação e
suprimento hídrico
Habitat de
organismos
Meio pra o crescimento
vegetal
Substrato para
atividades humanas
Ciclagem de nutrientes
e resíduos

Qualidade e sanidade ambiental
 Indicadores são atributos que medem ou
refletem o status ambiental ou a condição de
sustentabilidade de um ecossistema, podendo
ser classificados como físicosfísicos, químicosquímicos e
biológicosbiológicos

Qualidade e sanidade ambiental
 Bioindicadores
• Processo biológico
• Espécie(s);
• Componentes de comunidades;

Distribuição
Fonte: J.D. Einsenback (Mactode Publications)

CO2
Carboidratos e
proteínas
Carboidratos e
aminoácidos
bactérias
nematoides
fungos
CO2
NH3
NO3
protozoa
nematoides
nematoides
artrópodes
fungos
artrópodes
nematoides
NH3 NH3
CO2 CO2
outros
organismos
Adaptado de: H. Ferris - Nemaplex, University of California

Sensíveis a perturbações
ALTERAÇÕES
NATURAIS
ALTERAÇÕES
CLIMÁTICAS
ALTERAÇÕES
ANTRÓPICAS
Efeitos ABIÓTICOS
• Temperatura
• Umidade
• Aeração
• Textura
• Química
Efeitos BIÓTICOS
• Relação presa:predador
• Recursos alimentares
• Capacidade adaptativa
NEMATOIDESNEMATOIDES
 Densidade
 DiversidadeAdaptado de Ferris (2010)
NÃO MIGRAM DE
CONDIÇÕES
ESTRESSANTES

Respostas variadas
Indicadores
Basais
Cephalobidae, Aphelenchidae
•Ciclo de vida médio
•Corpo pequeno
•Tolerantes a estresse
•Adaptação alimentar
•Presentes em todos solos
Indicadores de
Enriquecimento
Rhabditidae, Panagrolaimidae
Ciclo de vida curto
Corpo Peq./Med.
Alta fecundidade
Ovos pequenos
Larga amplitude
Oportunistas
Condições de distúrbio Indicadores de
Estrutura
Aporcelaimidae, Nygolaimidae
•Ciclo de vida longo
•Corpo grande
•Baixa fecundidade
•Ovos grandes
•Sensíveis a estresse
•Baixa amplitude
•Condições estaveis

Bom bioindicador
• Alterações na estrutura do
solo
• Ciclagem e estoque de
nutrientes
• Atividade biológica
 Respostas a práticas de
manejo
 Integração de processos
ecológicos
 Base de dados prévia
Nematoides
Minhocas
Colêmbolos
Chen et al., 2010

Amostragem
Extração
Identificação

ARIEIRA, G. O., SANTIAGO, D. C., FRANCHINI, J. C., GUIMARÃES, M. F. Depth-
stratified soil sampling for assessing nematode communities. Semina: Ciências
Agrárias, 2016

WIESEL, L., DANIELL, T. J., KING, D., NEILSON, R. Determination of the optimal soil
sample size to accurately characterise nematode communities in soil. Soil Biology and
Biochemistry, 2015.

Identificação
 Necessidade de pessoal altamente especializado
em taxonomia
 Grande consumo de tempo para preparação das
amostras e análise dos espécimes
 Não verificação de todos os estádios de
desenvolvimento necessários para identificação

CHEN, X. Y., DANIELL, T. J., NEILSON, R., O’FLAHERTY, V., GRIFFITHS, B. S. A
comparison of molecular methods for monitoring soil nematodes and their use as
biological indicators. European Journal of Soil Biology, 2010.
 DNA barcoding/sequencing
 PCR DGGE
 PCR T-RFLP
 Real-time PCR

SAPKOTA, R., NICOLAISEN, M. High-throughput sequencing of nematode
communities from total soil DNA extractions. BioMed Central Ecology, 2015.

GEORGE, P. B. L., LINDO, Z. Congruence of community structure between taxonomic
identification and T-RFLP analyses in free-living soil nematodes. Pedobiologia –
Journal of Soil Ecology, 2015.
TREONIS, A. M., UNANGST, S. T., KEPLER, R. M., BUYER, J. S., CAVIGELLI, M. A.,
MIRSKY, S. B., MAUL, J. E. Characterization of soil nematode communities in three
cropping systems through morphological and DNA metabargoding approaches. Nature,
2018.
GEISEN, S., SNOEK, L. B., HOOVEN, F. C., DUYTS, H., KOSTENKO, O., BLOEM, J.,
MARTENS, H., QUIST, C. W., HELDER, J. A., VAN DER PUTTEN, W. H. Integrating
quantitative morphological and qualitative molecular methods to analyse soil nematode
community responses to plant range expansion. Methods in Ecology and Evolution,
2018.

TREONIS, A. M., UNANGST, S. T., KEPLER, R. M., BUYER, J. S., CAVIGELLI, M. A.,
MIRSKY, S. B., MAUL, J. E. Characterization of soil nematode communities in three
cropping systems through morphological and DNA metabarcoding approaches. Nature,
2018.

Mensuração
• Diversidade
• Perturbação ambiental
• Estrutura trófica (Yeates et al., 1993)
• Funcionalidade e cadeia trófica
• “Pegadas” metabólicas (Ferris et al., 2010)

Diversidade e Riqueza
Comunidade A
S = 3
Comunidade B
S = 5
N = 24 N = 24

Diversidade e Riqueza
Diversidade de Shannon-Weaver:
 Semelhança: , onde
 Riqueza de Margalef:
 Dominância de Simpson:
 Diversidade:
∑=
−=
S
i
iei pLogpH
1
'
MaxH
H
J '
'
'
= SLogH eMax ='
NLog
S
SR
e
1−
=
∑=
2
ipλ
λeLogH −=2

Perturbação
Família valor c-p Família valor c-p
Alaimidae 4 Monhysteridae 2
Aphelenchidae 2 Mononchidae 4
Aphelenchoididae 2 Nordiidae 4
Anguinidae 2 Panagrolaimidae 1
Aporcelaimidae 5 Paratylenchidae 2
Bastianiidae 3 Plectidae 2
Belondiridae 5 Pratylenchidae 3
Bunonematidae 1 Psilenchidae 2
Cephalobidae 2 Prismatolaimidae 3
Chromadoridae 3 Qudsianematidae 4
Criconematidae 3 Rhabditidae 1
Diphtherophoridae 3 Teratocephalidae 3
Diplogasteridae 1 Thornenematidae 5
Dolichodoridae 3 Tobrilidae 3
Hemicycliophoridae 3 Trichodoridae 4
Hoplolaimidae 3 Tripylidae 3
Leptonchidae 4 Tylenchidae 2
Longidoridae 5
Fonte: Yeates e Bongers, 1999
∑=
⋅−=
n
i
pipicD
1

Perturbação
Gênero C-p
Floresta
0-10cm 10-20cm 20-30cm
Acrobeles 2 0,0000 0,0000 0,0000
Acrobeloides 2 0,0082 0,5492 0,0545
Aphelenchoides 2 0,0082 0,0000 0,0000
Aphelenchus 2 0,0000 0,0082 0,0182
Chiloplacus 2 0,0000 0,0082 0,0000
Discocrinemella 3 0,3197 0,3607 0,2909
Dorylaimellus 4 0,0000 0,0000 0,0000
Eudorylaimus 4 0,0000 0,0000 0,0000
Helicotylenchus 3 0,1639 0,0328 0,0909
Hoplolaimus 3 0,0000 0,0000 0,0000
Ironus 4 0,0000 0,0082 0,0000
Labronema 4 0,0000 0,0000 0,0000
Mesocriconema 3 0,3197 0,0000 0,4727
Mesorhabditis 1 0,0082 0,0000 0,0000
Monhystera 2 0,0000 0,0000 0,0000
Mononchus 4 0,0000 0,0000 0,0000
Mychonchus 4 0,0000 0,0000 0,0000
Nygolaimus 4 0,0000 0,0000 0,0000
Panagrolaimus 1 0,0574 0,0082 0,0000
Plectus 2 0,0000 0,0000 0,0000
Pratylenchus 3 0,0000 0,0000 0,0000
Prionchulus 4 0,0000 0,0000 0,0000
Prismatolaimus 3 0,0000 0,0000 0,0182
Prodorylaimus 4 0,0246 0,0164 0,0000
MI
MI 2-5
PPI

Estrutura trófica
 Fitófagos (fitoparasitas)
 Bacteriófagos
 Micófagos/Fungívoros
 Predadores/Carnívoros
 Ingestores de substrato
 Algívoros
 Parasitas de animais
 Onívoros

Funcionalidade de cadeia trófica
Ca2
Om4 Om5
Ca3 Ca4 Ca5
Fu2 Fu3 Fu4 Fu5
Ba1
Fu2
Ba2 Ba3 Ba4 Ba50.8
3.2
0.8
0.8
0.8
1.8
1.8
1.8
3.2 5.0
5.0
5.0
5.0
3.2
3.2
3.2
Basal
Estruturado
Enriquecido
FUNGÍVOROS
cp-2 cp-3 cp-4 cp-5
B M
E ONÍVOROS
CARNÍVOROS
BACTERIÓFAGOS
cp-1
cp-2
Trajetória de Estrutura
TrajetóriadeEnriquecimento

( )be
e
EI
+
⋅=100
( )bs
s
SI
+
⋅=100
( )seb
b
BI
++
⋅=100∑ ⋅= bb pkb
∑ ⋅= ee pke
∑ ⋅= ss pks
Kb Ba2 Fu2
Ke Ba1 Fu2
Ks Ba3-5 Fu3-5 Om3-5 Ca2-5
( )21
2
8,02,3
8,0
100
FuBa
Fu
CI
+
⋅=
Índice Canal

Índice de Estrutura (SI)
ÍndicedeEnriquecimento(EI)
A B
D C
0
0
• Perturbado
• N-enriquecido
• Baixa C:N
• Bacteriófagos
• Maduro
• N-enriqecido
• Baixa C:N
• Bacteriófagos
• Maduro
• Fértil
• Moderada C:N
• Bact./Fungívoros
• Degradado
• Esgotado
• Alta C:N
• Fungívoros

Índice de Estrutura
ÍndicedeEnriquecimento
Sistemas
conservacionistas de
grãos
Sistemas
convencionais
de grãos
Sistemas
Olerícolas
Ecossistemas
Florestais
50
100
0
50
Fonte: Howard Ferris – NEMAPLEX, University of California

Sugar beet
Sugar beet
Barley
Barley
Minimum tillage
Conventional tillage
Pegadas metabólicas
Arieira e De Goede, 2015

SIERIEBRIENNIKOV, B., FERRIS, H., DE GOEDE, R. G. M. NINJA: An automated
calculation system for nematode-based biological monitoring. European Journal of
Soil Biology, 2014.
 https://sieriebriennikov.shinyapps.io/ninja/

NINJA: Nematode INdicator Joint Analysis

LIU, T., CHEN, X., HU, F., RAN, W., SHEN, Q., LI, H. Carbon-rich organic fertilizers to
increase soil biodiversity: Evidence from meta-analysis of nematode communities.
Agriculture, Ecosystems and Environment, 2016.

CEREVKOKÁ, A., MIKLISOVÁ, D. SZOBOSZLAY, M., TEBBE, C. C., CAGÁN, L. The
responses of soil nematode communities to Bt maize cultivation at four field sites
across Europe. Soil Biology and Biochemistry, 2018.

STONE, D., COSTA, D., DANIELL, T. J., MITCHELL, S. M., TOPP, C. F. E.,
GRIFFTHS, B. S. Using nematode communities to test a European scale soil biological
monitoring programme for policy development. Applied Soil Ecology, 2016.

ARIEIRA, G. O. Influência de sistemas de manejo do solo e de culturas sobre as
comunidades de nematoides. Tese de Doutorado (UEL), 2016.

 Família Criconematidae (Mesocriconema spp. e Discocrinemella
spp.)  indicadores de perturbação ambiental e diferenciação de
ecossistemas nativos e agroecossistemas:
• Huang e Cares (1995), Goulart et al. (2003), Miranda et al. (2003),
Mattos et al. (2008), Tomazini et al. (2008), Matos et al. (2011),
Arieira (2012), Santiago et al. (2012), Arieira et al. (2013), Cardoso
et al. (2015), Arieira (2016)
• DF, GO, MG, PE, PR, SP.
ARIEIRA, G. O, SANTIAGO, D. C., GUIMARÃES, M. F. Nematoides bioindicadores da
qualidade do solo: duas décadas de pesquisa no Brasil, 2018.

 Ordem Dorylaimida  indicadores de perturbação ambiental e
diferenciação de ecossistemas nativos e agroecossistemas :
• Mattos et al. (2002), Goulart et al. (2003), Mattos et al. (2006),
Freitas et al. (2008), Arieira (2012), Cardoso et al. (2012), Miranda
et al. (2012), Santiago et al. (2012), Arieira (2016)
• DF, MG, PE, PR, RN.

 Família Mononchidae  indicadores de perturbação ambiental e
diferenciação de manejos em agroecossistemas :
• Goulart et al. (2003), Torres et al. (2006) e Cardoso et al. (2012)
• DF, PE e RN.

Considerações
• Comunidades de nematoides representam o grupo de indicadores
com mais resposta a perturbação ambiental nos ambientes de
terrestres
• Rápida evolução das técnicas e ferramentas para análises
ecológicas de comunidades de nematoides
• Próximos avanços  calibração e desenvolvimento das técnicas
moleculares para estudos de ecologia de nematoides
• Ferramentas estatísticas mais robustas são essenciais
• Integrações entre áreas distintas do conhecimento

Universidade Federal de Mato GrossoUniversidade Federal de Mato Grosso
Faculdade de Agronomia e ZootecniaFaculdade de Agronomia e Zootecnia
Departamento de Fitotecnia e FitossanidadeDepartamento de Fitotecnia e Fitossanidade
(65) 3615 – 8612(65) 3615 – 8612
goarieira@gmail.comgoarieira@gmail.com
giovani.arieira@ufmt.brgiovani.arieira@ufmt.br

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