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Ecología Aplicada
Universidad Nacional Agraria La Molina
ecolapl@lamolina.edu.pe
ISSN (Versión impresa): 1726-2216
PERÚ
2002
Alfredo Giraldo Mendoza / Germán Arellano Cruz
EQUIVALENCIA ENTRE SERIES TEMPORALES DE DIVERSIDAD PARA DOS
NIVELES TAXONÓMICOS
Ecología Aplicada, diciembre, año/vol. 1, número 001
Universidad Nacional Agraria La Molina
Lima, Perú
pp. 43-49
Ecología Aplicada, 1(1), 2002
EQUIVALENCIA ENTRE SERIES TEMPORALES DE DIVERSIDAD PARA DOS NIVELES
TAXONÓMICOS.
Alfredo Giraldo Mendoza1
y Germán Arellano Cruz2
Resumen
Se realizaron comparaciones entre series temporales de diversidad de especies y de diversidad
de familias, con el fin de demostrar que las mediciones de diversidad a partir de un nivel
taxonómico superior al de especies, pueden brindarnos series temporales con tendencias
equivalentes. Los datos empleados fueron las abundancias de coleópteros colectados con trampas
pitfall entre Febrero de 1998 y Febrero del 2001 en la Reserva Nacional de Lachay. Las
mediciones de diversidad se hicieron empleando el índice de Shannon, considerando dos niveles
espaciales distintos (diversidades alfa y gamma). En todos los casos, se hallaron coeficientes de
correlación y regresión altamente significativos entre las series temporales de diversidad,
asimismo los intervalos de confianza de la diversidad alfa promedio mostraron un alto grado de
traslape para la mayoría de fechas de evaluación. Estos resultados respaldan el uso de la diversidad
de familias como una alternativa útil, para evitar el esfuerzo ligado a la determinación taxonómica
de las especies, en prácticas de manejo ambiental.
Palabras clave: Diversidad, Índice de Shannon, metodología para manejo ambiental, Coleoptera,
Reserva Nacional de Lachay.
Abstract
Comparisons between temporal series of specific and family diverstity were made to
demonstrate that diversity measurements at a higher taxonomic level that species, can give to us
temporal series with equivalent tendencies. The data employed were the abundances of beetles
(Coleoptera) collected with pitfall traps from February 1998 to February 2001, at the Lachay
National Reserve. The diversity measurements were made with the Shannon´s index, considering
two spacial levels (alfa and gamma diversities). The correlation and regression coefficients
between temporal diversity series had a high level of significance for the all cases, also the
confidence intervals for the average alfa diversity show a high degree of intersection for the
majority of evaluation dates. These results support the use of the family diversity as a useful
choice, to avoid the effort of the taxonomic determination of species, in environmental
management practices.
Key words: Diversity, Shannon´s index, environmental management methodology, Coleoptera,
Lachay National Reserve.
1
Laboratorio de Control Biológico y Ecología de Artrópodos del Departamento Académico de Biología.
Universidad Nacional Agraria La Molina. Av. La Universidad S/N. Apartado 456. Lima 100. Dirección
electrónica: 1
troodon76@hotmail.com / 2
acg@lamolina.edu.pe
Introducción
La diversidad ha sido descrita como indicadora de
un conjunto de aspectos del funcionamiento de los
ecosistemas, tales como la cantidad e intensidad de las
interacciones poblacionales que tienen lugar al interior
del sistema (Margalef, 1978 y 1980) o; la calidad y
cantidad del flujo energético disponible (Odum,
1980). Desde un punto de vista aplicativo, ha sido y es
utilizada tanto en el campo de la biología de la
conservación como en el de la supervisión ambiental,
como un índice de salud del ecosistema. En el campo
de la supervisión ambiental se supone que los efectos
adversos de la polución se reflejan en una reducción
de la diversidad y asimismo, sirve para añadir rigor
científico a las decisiones que de otro modo, podrían
realizarse exclusivamente bajo puntos de vista
subjetivos (Magurran, 1988).
La diversidad basada en el número de especies es
la expresión más generalizada de este parámetro, pero
tal como lo señala Margalef (1991), ésta plantea por lo
menos dos dificultades: Primero, es impensable dar un
censo completo, porque continuamente se descubren
especies nuevas y segundo, no es posible convocar a
los expertos necesarios para censar especies de todos
los grupos de organismos. Por lo tanto, ambas
dificultades conducen generalmente a restringir las
evaluaciones de diversidad a colectivos limitados.
Aún cuando las evaluaciones se restrinjan a una
sola comunidad de todas las que integran el
ecosistema, el problema de hallar especies nuevas
EQUIVALENCIA ENTRE SERIES TEMPORALES DE DIVERSIDAD
Diciembre 2002
_______________________________________________________________________________________
44
subsiste y esto ha llevado a los investigadores a crear
la categoría de “morfoespecies”, para designar a
especies carentes aún de una descripción formal
(Lawton et al., 1998; Werner & Raffa, 2000) o incluso
a individuos inmaduros difíciles de identificar
plenamente (Dennis et al., 1998). A pesar de los
beneficios prácticos obtenidos al trabajar con
morfoespecies, a medida que se reduce el tamaño
corporal de los taxa examinados, se registra un
aumento en la proporción de las mismas que
incrementa significativamente el número de horas de
trabajo requeridas para procesar las muestras (Lawton
et al., 1998).
En el campo de la biología de la conservación se
ha planteado la posibilidad de reemplazar las
mediciones tradicionales de biodiversidad a través de
la riqueza de especies, por otras basadas en la riqueza
de taxones superiores, con el fin de acelerar las
investigaciones y reducir sus costos. Williams &
Gaston (1994), demostraron que la riqueza de familias
es un buen predictor de la riqueza de especies, para
una amplia variedad de grupos taxonómicos y
regiones del planeta. La riqueza de familias ha sido
empleada satisfactoriamente para la ubicación de los
centros de biodiversidad mundial de las plantas
angiospermas (Williams et al., 1994) y ha mostrado
patrones coincidentes para la distribución mundial de
la biodiversidad entre angiospermas, anfibios, reptiles
y mamíferos (Williams et al., 1997).
Como parte de las bases metodológicas del
Proyecto Iberoamericano de Biogeografía y
Entomología Sistemática (PRIBES) se exploró la
relación entre el número de especies y el número de
taxones de alto rango (géneros y familias) en casos
concernientes a varios grupos de artrópodos terrestres
(Martín Piera, 2000), comprobando que este tipo de
funciones proporciona predicciones congruentes con
otras estimaciones de riqueza máxima dependiendo de
la intensidad del muestreo, de la escala espacial a la
que se realiza el inventario y de la “distancia”
taxonómica entre variables. Martín Piera (2000)
resalta el valor y la atención que deberían merecer
estas aproximaciones metodológicas, frente a la
ausencia de inventarios exhaustivos para casi la
totalidad de grupos de insectos en las diferentes
regiones del Planeta.
El propósito del presente trabajo es demostrar que
las mediciones de diversidad empleando índices no
paramétricos (el índice de Shannon en este caso)
pueden brindarnos series temporales equivalentes, no
obstante se sustituya en su cálculo a la especie por el
nivel taxonómico de familia. Por tanto, se trata de
fundamentar una propuesta metodológica de
sustitución para la diversidad específica, análoga a la
que viene siendo desarrollada en la biología de la
conservación (Williams & Gaston, 1994 ; Williams et
al., 1994 ; Williams et al., 1997 ; Martín Piera, 2000),
para aplicarse en el campo del manejo ambiental.
Materiales y Métodos
Se emplearon los datos de abundancia de los
coleópteros colectados con trampas pitfall, en 13
muestreos efectuados entre Febrero de 1998 y Febrero
del 2001 en la Reserva Nacional de Lachay
(11°21´00´´-11°21´58´´L.S. y 77°22´25´´-
77°22´28´´L.O.). Los detalles del área de estudio, la
metodología de muestreo, el trabajo de laboratorio y la
determinación taxonómica, pueden ser consultados en
Giraldo (en preparación).
Cálculo de la diversidad
Para calcular la diversidad de especies y familias,
se empleó el índice de diversidad de Shannon
(Magurran, 1988). Este método basado en la teoría de
la información es uno de los más usados para el
cálculo de este parámetro (Magurran, 1988; Krebs,
1989):
s
H= - S (pi)(log 2 pi)
i=1
Donde:
H = Información contenida en la muestra (bits /
individuo).
= Índice de diversidad de especies.
S = Número de especies.
pi = Proporción total de la muestra perteneciente a
la iésima especie.
La diversidad fue calculada para dos niveles
espaciales, para cada unidad muestral (diversidad alfa)
y para el área de estudio completa (diversidad
gamma). Asimismo, se calculó el promedio de la
diversidad alfa para cada muestreo. Los intervalos de
confianza para este último, se obtuvieron a partir de la
distribución t de Student (a= 0.05, g.l.= n-1), según la
siguiente expresión (Duncan et al., 1978):
I.C.= H´prom + t a/2(S/n1/2
)
Donde: I.C. = Intervalo de confianza
H´prom = Promedio de la diversidad alfa
t a/2 = Valor tabular de la distribución t
S = Desviación estándar de la diversidad
alfa
n = número de parcelas
Regresiones y correlaciones
Los parámetros de regresión (a, b) y sus
respectivos errores estándar, el coeficiente de Pearson
(r2
) y el coeficiente de Spearman (r) se obtuvieron
utilizando el programa Statistica versión 6.0.
Las regresiones y correlaciones fueron efectuadas
entre las siguientes series de valores de diversidad de
especies y diversidad de familias:
ALFREDO GIRALDO Y GERMÁN ARELLANO
Ecología Aplicada, Vol. 1, Nº 1, pp. 43 – 49
_______________________________________________________________________________________
45
1. Los valores de diversidad alfa obtenidos durante
cada muestreo. Un total de 13 series con 31
valores como máximo para cada una.
2. Los valores de diversidad alfa promedio
correspondientes a los 13 muestreos.
3. Los valores de diversidad gamma
correspondientes a los 13 muestreos.
Los intervalos de confianza para los parámetros de
regresión (a y b) se calcularon usando la distribución t,
con un a= 0.05 y g.l.= n-2, según la siguiente fórmula
(Steel y Torrie, 1988):
I.C. = p.r. + ta/2.S(p.r)
2
Donde:
p.r.= parámetro de regresión
ta/2 = valor tabular de la distribución t
S(p.r)
2
= error estándar del parámetro de
regresión
Se realizó una prueba de comparación entre
pendientes basada en la distribución t, de acuerdo a la
siguiente fórmula (Levin y Rubin, 1996):
t = (b – Bho)/Sb
Donde: b = pendiente de la regresión ajustada
BHo = pendiente hipotetizada
Sb = error estándar de la pendiente “b”
Los valores calculados se compararon con un t
crítico para n-2 y a un nivel de significación de a=
0.05.
Resultados y Discusión
Al examinar la relación entre las diversidades alfa
de especies y familias en cada muestreo, se observa
que en términos generales ésta es bastante estrecha
(Tabla 1). Los coeficientes de correlación y regresión
de mayor significación corresponden a los muestreos
de Mayo-98 y Diciembre-98 (Figuras 1 y 2), en tanto
los de menor significación fueron los obtenidos para
los muestreos de Agosto-99 y Febrero-2001 (Figuras 3
y 4). Los intervalos de confianza de los parámetros a y
b son traslapantes entre todos los muestreos tal como
puede verse en la tabla 2. El grado de traslape y el
rango de valores incluido dentro de los intervalos es
mucho más constante para el parámetro b que para el
parámetro a (Figuras 5 y 6), lo cual nos indica que en
la mayoría de los casos, existe una proporción
establecida entre los valores de ambas diversidades,
pero a la vez una amplia gama de posibles valores de
diversidad de especies para el caso en el cual la
diversidad de familias sea igual a cero. Es debido a
esta fluctuación en el valor del parámetro a, así como
al hallazgo de diferencias significativas entre algunas
de las pendientes halladas (Tabla 3), que no resulta
pertinente formular una ecuación predictiva.
Las series temporales de diversidad alfa promedio
y gamma de familias siguen tendencias que
corresponden de modo muy aproximado a las
tendencias descritas por las series análogas de
diversidad de especies (Figuras 7 y 8). Dichos
comportamientos equivalentes se ven reflejados en los
altos coeficientes de correlación y regresión obtenidos,
los cuales son más fuertes entre las series temporales
de diversidad gamma (r = 0.952, r2
= 0.906), que entre
las de diversidad alfa promedio (r = 0.917, r2
= 0.841).
En ambos casos, los coeficientes de regresión
obtenidos fueron de una muy alta significación
estadística, FANVA=105.738 (a=0.05, p<0.001) entre
diversidades gamma y FANVA=58.154 (a=0.05,
p<0.001) entre diversidades alfa promedio. Tal grado
de significación, también puede apreciarse
visualmente por la escasa dispersión que presentan sus
puntos (Figuras 9 y 10). No sólo las tendencias
tuvieron una alta correspondencia, sino que además,
los valores de diversidad obtenidos fueron muy
cercanos, a tal punto que como se observa en la Figura
11, los intervalos de confianza para la diversidad alfa
promedio se traslapan en la mayoría de ocasiones.
De acuerdo a los resultados obtenidos, prácticas de
manejo ambiental que involucren mediciones de
diversidad, tales como evaluaciones de impacto
ambiental y monitoreos, podrían realizarse sin la
necesidad de un trabajo tan exhaustivo, como el que se
requiere para lograr la determinación de especies. Sin
embargo, no sabemos hasta qué punto nuestros
resultados pueden ser extrapolados a comunidades
correspondientes a otros taxas y conformantes de
ecosistemas distintos al de las lomas. Al respecto,
cabe señalar tres atributos de la comunidad
examinada: Primero, pertenece al orden Coleoptera, el
más amplio del Reino Animal (Britton, 1973) y por
tanto, la probabilidad de hallar un gran número de
familias es elevada (21 en el presente caso); segundo,
la proporción de familias representadas por una sola
especie en este caso es bastante alta (48 %) y tercero;
la diversidad de esta comunidad es fuertemente
dependiente de la equidad, debido al predominio de
distribuciones de abundancia con dominancias
marcadas (Giraldo, en prep.).
Mientras que los dos primeros atributos señalados
resultan benéficos para la aplicación de nuestra
propuesta metodológica, por su parte la influencia de
la equidad en el comportamiento de la diversidad
conduce a toda una gama de situaciones. Una
disminución de la equidad será benéfica para la
relación entre diversidades cuando la especie
dominante es el único representante de su familia,
como ocurrió durante Mayo-98 (Figura 1) con
Pterostichus sp. de la familia Carabidae. En cambio,
una disminución de equidad debida a la dominancia
conjunta de varias especies de la misma familia
resulta perjudicial para la correspondencia entre las
diversidades, tal como sucedió con la dominancia de
EQUIVALENCIA ENTRE SERIES TEMPORALES DE DIVERSIDAD
Diciembre 2002
_______________________________________________________________________________________
46
la familia Tenebrionidae durante Febrero-2001 (Figura
4). Un aumento de equidad como el registrado en
Agosto-99 (Figura 3) debilita la relación entre
diversidades, debido al aumento en el valor de la
diversidad específica. Si consideramos un valor de
equidad intermedio entre los observados en la presente
investigación, notamos una alta significación en la
relación obtenida para Diciembre-98 (Figura 2). Es
conveniente anotar que el efecto de la equidad sobre la
relación entre diversidades es claro sólo al tratarse los
casos extremos, mientras que los casos intermedios,
responden mas bien a sus combinaciones particulares
de equidad y riqueza.
En virtud de los atributos señalados y en ausencia
de un análisis comparativo, nuestra propuesta
metodológica de sustituir la diversidad de especies por
la diversidad de familias se limita por el momento a
comunidades pertenecientes a grupos taxonómicos
amplios, en las que gran parte de las familias estén
representadas por una sola especie y cuya diversidad
esté regida por la equidad, siempre guardando la
debida precaución frente a la dominancia de una
familia, la misma que puede ser típica de alguna
temporada del año.
La ausencia de una ecuación predictiva que
permita estimar la diversidad específica a partir de la
diversidad de familias, parece ser uno de los puntos
débiles de nuestra propuesta. No obstante, no la
consideramos una grave objeción, por cuanto nuestro
propósito se centra en la interpretación que podamos
obtener de las series temporales de diversidad y no en
los valores obtenidos.
Al comparar nuestra propuesta, con las realizadas
en el ámbito de la biología de la conservación
(Williams & Gaston, 1994; Williams et al., 1994 ;
Williams et al., 1997; Martín Piera, 2000), destacan
dos diferencias notables: primero, las mediciones son
de riqueza, por lo tanto no se tiene valores cero y
segundo, las unidades espaciales empleadas son del
orden de miles de m2
, por lo cual resulta poco
probable que se produzca la predominancia de una
sola familia.
Conclusiones
-La diversidad de familias presenta series
temporales con tendencias equivalentes a las de la
diversidad de especies.
-La diversidad de familias, tomando en cuenta las
restricciones señaladas, podría sustituir a la diversidad
de especies en las prácticas de manejo ambiental que
requieran el cálculo de dicho parámetro.
Agradecimientos
Los autores agradecen al Consejo Nacional de
Ciencia y Tecnología (CONCYTEC), por el apoyo
financiero dado para la realización de las salidas de
campo. Al personal de la Reserva Nacional de Lachay
por las facilidades brindadas durante cada uno de los
muestreos. A la Dra. Consuelo Arellano por las
correcciones y valiosas sugerencias hechas al
manuscrito original. De manera especial, al Dr. Edgar
Sánchez Infantas por sugerir el tema y motivar el
desarrollo del presente artículo.
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http://www.nhm.ac.uk/science/projects/worldmap/
diversity/ htaxa.htm
Anexos: Tablas y figuras citadas en el texto en las siguientes páginas.
Figura n°1. Relación entre diversidades alfa
para Mayo-98
0
1
2
3
0 1 2 3
H´familias
H´especies
Figura n°2. Relación entre diversidades alfa
para Diciembre-98
0
1
2
3
0 0.5 1 1.5 2 2.5 3
H´familias
H´especies
Figura n°3. Relación entre diversidades alfa
para Agosto-99
0
1
2
3
0 0.5 1 1.5 2 2.5 3
H´familias
H´especies
Figura n°4. Relación entre diversidades alfa
para Febrero-01
0
1
2
3
0 0.5 1 1.5 2 2.5 3
H´familias
H´especies
Figura n°5. Intervalos de confianza para el
coeficiente a
-0.3
-0.1
0.1
0.3
0.5
0.7
0.9
Feb-98
May-98
Ago-98
Dic-98
Feb-99
May-99
Ago-99
Dic-99
Feb-00
Jun-00
Set-00
Dic-00
Feb-01
Figura n°6. Intervalos de confianza para el
coeficiente b
0.7
0.9
1.1
1.3
1.5
Feb-98
May-98
Ago-98
Dic-98
Feb-99
May-99
Ago-99
Dic-99
Feb-00
Jun-00
Set-00
Dic-00
Feb-01
EQUIVALENCIA ENTRE SERIES TEMPORALES DE DIVERSIDAD
Diciembre 2002
_______________________________________________________________________________________
48
Figura n°7. Series temporales de
diversidad gamma
0
1
2
3
4
Feb-98
May-98
Ago-98
Dic-98
Feb-99
May-99
Ago-99
Dic-99
Feb-00
Jun-00
Set-00
Dic-00
Feb-01
Bits/individuo
Familias Especies
Figura n°9. Relación entre la diversidad
gamma de especies y familias
0.7
1.2
1.7
2.2
2.7
3.2
3.7
4.2
0.2 0.7 1.2 1.7 2.2 2.7 3.2
H´ familias
H´especies
Y= 0.585 + 1.094X
r = 0.952
r
2
= 0.906
Figura n°8. Series temporales de diversidad
alfa promedio
0.2
1.2
2.2
Feb-98
May-98
Ago-98
Dic-98
Feb-99
May-99
Ago-99
Dic-99
Feb-00
Jun-00
Set-00
Dic-00
Feb-01
Bits/individuo
Familias Especies
Figura n° 10. Relación entre la diversidad alfa
promedio de especies y familias
0.5
1
1.5
2
0.3 0.8 1.3 1.8
H´familias
H´especies
Y= 0.394 + 0.912X
r = 0.917
r
2
= 0.841
Figura n° 11. Intervalos de confianza para las series temporales de
diversidad alfa promedio
0
0.5
1
1.5
2
2.5
Feb-
98
May-
98
Ago-
98
Dic-
98
Feb-
99
May-
99
Ago-
99
Dic-
99
Feb-
00
Jun-
00
Set-
00
Dic-
00
Feb-
01
H´alfaprom.
Lim. Sup. Promedio Lim. Inf. Lim. Sup. Promedio Lim. Inf.
Familias Especies
i
ALFREDO GIRALDO Y GERMÁN ARELLANO
Ecología Aplicada, Vol. 1, Nº 1, pp. 43 – 49
_______________________________________________________________________________________
49
r r
2
a b *F
Feb-98 0.912 0.832 0.484 1.008 138.237
May-98 0.978 0.957 0.023 1.073 621.047
Ago-98 0.929 0.864 0.06 1.046 177.516
Dic-98 0.955 0.912 0.175 1.03 301.185
Feb-99 0.926 0.857 0.098 1.059 155.475
May-99 0.9 0.811 0.405 0.979 124.124
Ago-99 0.879 0.773 0.285 0.973 91.806
Dic-99 0.928 0.861 0.186 0.977 173.723
Feb-00 0.892 0.796 0.242 0.986 101.158
Jun-00 0.926 0.858 0.183 1.11 169.722
Set-00 0.902 0.813 0.597 0.923 117.704
Dic-00 0.895 0.801 0.404 1.028 116.709
Feb-01 0.819 0.67 0.554 1.135 58.976
Lim.Inf. Lim.Sup. Lim.Inf. Lim.Sup.
Feb-98 0.21366 0.75434 0.83187 1.18413
May-98 -0.061 0.10697 0.98494 1.16106
Ago-98 -0.2288 0.34877 0.88421 1.20779
Dic-98 -0.0336 0.38359 0.90935 1.15066
Feb-99 -0.1713 0.36734 0.88424 1.23376
May-99 0.11461 0.69539 0.79904 1.15896
Ago-99 -0.1398 0.70976 0.7637 1.1823
Dic-99 -0.0598 0.43176 0.82545 1.12855
Feb-00 0.01995 0.46405 0.78451 1.18749
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Set-00 0.33229 0.86171 0.74858 1.09742
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Feb-01 0.35768 0.75032 0.83234 1.43766
Feb-98 May-98 Ago-98 Dic-98 Feb-99 May-99 Ago-99 Dic-99 Feb-00 Jun-00 Set-00 Dic-00 Feb-01
Feb-98 0 -0.7558 -0.4419 -0.2558 -0.593 0.33721 0.40698 0.36047 0.25581 -1.186 0.98837 -0.2326 -1.4767
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Feb-99 0.6 -0.1647 0.15294 0.34118 0 0.94118 1.01176 0.96471 0.85882 -0.6 1.6 0.36471 -0.8941
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Feb-01 0.85811 0.41892 0.60135 0.70946 0.51351 1.05405 1.09459 1.06757 1.00676 0.16892 1.43243 0.72297 0
Tabla n°1. Coeficientes de correlación y regresión, parámetros de regresión y valores de F ANVA
* F ANVA : a =0.05, p< 0.001
a b
Los valores en negrita indican pendientes distintas a un nivel de significación de a = 0.05
Tabla n°3. Matriz de valores obtenidos en las pruebas de comparación entre pendientes
Tabla n°2. Intervalos de confianza para los parámetros de regresión a y b
para la relación entre la diversidad alfa de especies y familias en cada uno de los muestreos

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  • 1. Ecología Aplicada Universidad Nacional Agraria La Molina ecolapl@lamolina.edu.pe ISSN (Versión impresa): 1726-2216 PERÚ 2002 Alfredo Giraldo Mendoza / Germán Arellano Cruz EQUIVALENCIA ENTRE SERIES TEMPORALES DE DIVERSIDAD PARA DOS NIVELES TAXONÓMICOS Ecología Aplicada, diciembre, año/vol. 1, número 001 Universidad Nacional Agraria La Molina Lima, Perú pp. 43-49
  • 2. Ecología Aplicada, 1(1), 2002 EQUIVALENCIA ENTRE SERIES TEMPORALES DE DIVERSIDAD PARA DOS NIVELES TAXONÓMICOS. Alfredo Giraldo Mendoza1 y Germán Arellano Cruz2 Resumen Se realizaron comparaciones entre series temporales de diversidad de especies y de diversidad de familias, con el fin de demostrar que las mediciones de diversidad a partir de un nivel taxonómico superior al de especies, pueden brindarnos series temporales con tendencias equivalentes. Los datos empleados fueron las abundancias de coleópteros colectados con trampas pitfall entre Febrero de 1998 y Febrero del 2001 en la Reserva Nacional de Lachay. Las mediciones de diversidad se hicieron empleando el índice de Shannon, considerando dos niveles espaciales distintos (diversidades alfa y gamma). En todos los casos, se hallaron coeficientes de correlación y regresión altamente significativos entre las series temporales de diversidad, asimismo los intervalos de confianza de la diversidad alfa promedio mostraron un alto grado de traslape para la mayoría de fechas de evaluación. Estos resultados respaldan el uso de la diversidad de familias como una alternativa útil, para evitar el esfuerzo ligado a la determinación taxonómica de las especies, en prácticas de manejo ambiental. Palabras clave: Diversidad, Índice de Shannon, metodología para manejo ambiental, Coleoptera, Reserva Nacional de Lachay. Abstract Comparisons between temporal series of specific and family diverstity were made to demonstrate that diversity measurements at a higher taxonomic level that species, can give to us temporal series with equivalent tendencies. The data employed were the abundances of beetles (Coleoptera) collected with pitfall traps from February 1998 to February 2001, at the Lachay National Reserve. The diversity measurements were made with the Shannon´s index, considering two spacial levels (alfa and gamma diversities). The correlation and regression coefficients between temporal diversity series had a high level of significance for the all cases, also the confidence intervals for the average alfa diversity show a high degree of intersection for the majority of evaluation dates. These results support the use of the family diversity as a useful choice, to avoid the effort of the taxonomic determination of species, in environmental management practices. Key words: Diversity, Shannon´s index, environmental management methodology, Coleoptera, Lachay National Reserve. 1 Laboratorio de Control Biológico y Ecología de Artrópodos del Departamento Académico de Biología. Universidad Nacional Agraria La Molina. Av. La Universidad S/N. Apartado 456. Lima 100. Dirección electrónica: 1 troodon76@hotmail.com / 2 acg@lamolina.edu.pe Introducción La diversidad ha sido descrita como indicadora de un conjunto de aspectos del funcionamiento de los ecosistemas, tales como la cantidad e intensidad de las interacciones poblacionales que tienen lugar al interior del sistema (Margalef, 1978 y 1980) o; la calidad y cantidad del flujo energético disponible (Odum, 1980). Desde un punto de vista aplicativo, ha sido y es utilizada tanto en el campo de la biología de la conservación como en el de la supervisión ambiental, como un índice de salud del ecosistema. En el campo de la supervisión ambiental se supone que los efectos adversos de la polución se reflejan en una reducción de la diversidad y asimismo, sirve para añadir rigor científico a las decisiones que de otro modo, podrían realizarse exclusivamente bajo puntos de vista subjetivos (Magurran, 1988). La diversidad basada en el número de especies es la expresión más generalizada de este parámetro, pero tal como lo señala Margalef (1991), ésta plantea por lo menos dos dificultades: Primero, es impensable dar un censo completo, porque continuamente se descubren especies nuevas y segundo, no es posible convocar a los expertos necesarios para censar especies de todos los grupos de organismos. Por lo tanto, ambas dificultades conducen generalmente a restringir las evaluaciones de diversidad a colectivos limitados. Aún cuando las evaluaciones se restrinjan a una sola comunidad de todas las que integran el ecosistema, el problema de hallar especies nuevas
  • 3. EQUIVALENCIA ENTRE SERIES TEMPORALES DE DIVERSIDAD Diciembre 2002 _______________________________________________________________________________________ 44 subsiste y esto ha llevado a los investigadores a crear la categoría de “morfoespecies”, para designar a especies carentes aún de una descripción formal (Lawton et al., 1998; Werner & Raffa, 2000) o incluso a individuos inmaduros difíciles de identificar plenamente (Dennis et al., 1998). A pesar de los beneficios prácticos obtenidos al trabajar con morfoespecies, a medida que se reduce el tamaño corporal de los taxa examinados, se registra un aumento en la proporción de las mismas que incrementa significativamente el número de horas de trabajo requeridas para procesar las muestras (Lawton et al., 1998). En el campo de la biología de la conservación se ha planteado la posibilidad de reemplazar las mediciones tradicionales de biodiversidad a través de la riqueza de especies, por otras basadas en la riqueza de taxones superiores, con el fin de acelerar las investigaciones y reducir sus costos. Williams & Gaston (1994), demostraron que la riqueza de familias es un buen predictor de la riqueza de especies, para una amplia variedad de grupos taxonómicos y regiones del planeta. La riqueza de familias ha sido empleada satisfactoriamente para la ubicación de los centros de biodiversidad mundial de las plantas angiospermas (Williams et al., 1994) y ha mostrado patrones coincidentes para la distribución mundial de la biodiversidad entre angiospermas, anfibios, reptiles y mamíferos (Williams et al., 1997). Como parte de las bases metodológicas del Proyecto Iberoamericano de Biogeografía y Entomología Sistemática (PRIBES) se exploró la relación entre el número de especies y el número de taxones de alto rango (géneros y familias) en casos concernientes a varios grupos de artrópodos terrestres (Martín Piera, 2000), comprobando que este tipo de funciones proporciona predicciones congruentes con otras estimaciones de riqueza máxima dependiendo de la intensidad del muestreo, de la escala espacial a la que se realiza el inventario y de la “distancia” taxonómica entre variables. Martín Piera (2000) resalta el valor y la atención que deberían merecer estas aproximaciones metodológicas, frente a la ausencia de inventarios exhaustivos para casi la totalidad de grupos de insectos en las diferentes regiones del Planeta. El propósito del presente trabajo es demostrar que las mediciones de diversidad empleando índices no paramétricos (el índice de Shannon en este caso) pueden brindarnos series temporales equivalentes, no obstante se sustituya en su cálculo a la especie por el nivel taxonómico de familia. Por tanto, se trata de fundamentar una propuesta metodológica de sustitución para la diversidad específica, análoga a la que viene siendo desarrollada en la biología de la conservación (Williams & Gaston, 1994 ; Williams et al., 1994 ; Williams et al., 1997 ; Martín Piera, 2000), para aplicarse en el campo del manejo ambiental. Materiales y Métodos Se emplearon los datos de abundancia de los coleópteros colectados con trampas pitfall, en 13 muestreos efectuados entre Febrero de 1998 y Febrero del 2001 en la Reserva Nacional de Lachay (11°21´00´´-11°21´58´´L.S. y 77°22´25´´- 77°22´28´´L.O.). Los detalles del área de estudio, la metodología de muestreo, el trabajo de laboratorio y la determinación taxonómica, pueden ser consultados en Giraldo (en preparación). Cálculo de la diversidad Para calcular la diversidad de especies y familias, se empleó el índice de diversidad de Shannon (Magurran, 1988). Este método basado en la teoría de la información es uno de los más usados para el cálculo de este parámetro (Magurran, 1988; Krebs, 1989): s H= - S (pi)(log 2 pi) i=1 Donde: H = Información contenida en la muestra (bits / individuo). = Índice de diversidad de especies. S = Número de especies. pi = Proporción total de la muestra perteneciente a la iésima especie. La diversidad fue calculada para dos niveles espaciales, para cada unidad muestral (diversidad alfa) y para el área de estudio completa (diversidad gamma). Asimismo, se calculó el promedio de la diversidad alfa para cada muestreo. Los intervalos de confianza para este último, se obtuvieron a partir de la distribución t de Student (a= 0.05, g.l.= n-1), según la siguiente expresión (Duncan et al., 1978): I.C.= H´prom + t a/2(S/n1/2 ) Donde: I.C. = Intervalo de confianza H´prom = Promedio de la diversidad alfa t a/2 = Valor tabular de la distribución t S = Desviación estándar de la diversidad alfa n = número de parcelas Regresiones y correlaciones Los parámetros de regresión (a, b) y sus respectivos errores estándar, el coeficiente de Pearson (r2 ) y el coeficiente de Spearman (r) se obtuvieron utilizando el programa Statistica versión 6.0. Las regresiones y correlaciones fueron efectuadas entre las siguientes series de valores de diversidad de especies y diversidad de familias:
  • 4. ALFREDO GIRALDO Y GERMÁN ARELLANO Ecología Aplicada, Vol. 1, Nº 1, pp. 43 – 49 _______________________________________________________________________________________ 45 1. Los valores de diversidad alfa obtenidos durante cada muestreo. Un total de 13 series con 31 valores como máximo para cada una. 2. Los valores de diversidad alfa promedio correspondientes a los 13 muestreos. 3. Los valores de diversidad gamma correspondientes a los 13 muestreos. Los intervalos de confianza para los parámetros de regresión (a y b) se calcularon usando la distribución t, con un a= 0.05 y g.l.= n-2, según la siguiente fórmula (Steel y Torrie, 1988): I.C. = p.r. + ta/2.S(p.r) 2 Donde: p.r.= parámetro de regresión ta/2 = valor tabular de la distribución t S(p.r) 2 = error estándar del parámetro de regresión Se realizó una prueba de comparación entre pendientes basada en la distribución t, de acuerdo a la siguiente fórmula (Levin y Rubin, 1996): t = (b – Bho)/Sb Donde: b = pendiente de la regresión ajustada BHo = pendiente hipotetizada Sb = error estándar de la pendiente “b” Los valores calculados se compararon con un t crítico para n-2 y a un nivel de significación de a= 0.05. Resultados y Discusión Al examinar la relación entre las diversidades alfa de especies y familias en cada muestreo, se observa que en términos generales ésta es bastante estrecha (Tabla 1). Los coeficientes de correlación y regresión de mayor significación corresponden a los muestreos de Mayo-98 y Diciembre-98 (Figuras 1 y 2), en tanto los de menor significación fueron los obtenidos para los muestreos de Agosto-99 y Febrero-2001 (Figuras 3 y 4). Los intervalos de confianza de los parámetros a y b son traslapantes entre todos los muestreos tal como puede verse en la tabla 2. El grado de traslape y el rango de valores incluido dentro de los intervalos es mucho más constante para el parámetro b que para el parámetro a (Figuras 5 y 6), lo cual nos indica que en la mayoría de los casos, existe una proporción establecida entre los valores de ambas diversidades, pero a la vez una amplia gama de posibles valores de diversidad de especies para el caso en el cual la diversidad de familias sea igual a cero. Es debido a esta fluctuación en el valor del parámetro a, así como al hallazgo de diferencias significativas entre algunas de las pendientes halladas (Tabla 3), que no resulta pertinente formular una ecuación predictiva. Las series temporales de diversidad alfa promedio y gamma de familias siguen tendencias que corresponden de modo muy aproximado a las tendencias descritas por las series análogas de diversidad de especies (Figuras 7 y 8). Dichos comportamientos equivalentes se ven reflejados en los altos coeficientes de correlación y regresión obtenidos, los cuales son más fuertes entre las series temporales de diversidad gamma (r = 0.952, r2 = 0.906), que entre las de diversidad alfa promedio (r = 0.917, r2 = 0.841). En ambos casos, los coeficientes de regresión obtenidos fueron de una muy alta significación estadística, FANVA=105.738 (a=0.05, p<0.001) entre diversidades gamma y FANVA=58.154 (a=0.05, p<0.001) entre diversidades alfa promedio. Tal grado de significación, también puede apreciarse visualmente por la escasa dispersión que presentan sus puntos (Figuras 9 y 10). No sólo las tendencias tuvieron una alta correspondencia, sino que además, los valores de diversidad obtenidos fueron muy cercanos, a tal punto que como se observa en la Figura 11, los intervalos de confianza para la diversidad alfa promedio se traslapan en la mayoría de ocasiones. De acuerdo a los resultados obtenidos, prácticas de manejo ambiental que involucren mediciones de diversidad, tales como evaluaciones de impacto ambiental y monitoreos, podrían realizarse sin la necesidad de un trabajo tan exhaustivo, como el que se requiere para lograr la determinación de especies. Sin embargo, no sabemos hasta qué punto nuestros resultados pueden ser extrapolados a comunidades correspondientes a otros taxas y conformantes de ecosistemas distintos al de las lomas. Al respecto, cabe señalar tres atributos de la comunidad examinada: Primero, pertenece al orden Coleoptera, el más amplio del Reino Animal (Britton, 1973) y por tanto, la probabilidad de hallar un gran número de familias es elevada (21 en el presente caso); segundo, la proporción de familias representadas por una sola especie en este caso es bastante alta (48 %) y tercero; la diversidad de esta comunidad es fuertemente dependiente de la equidad, debido al predominio de distribuciones de abundancia con dominancias marcadas (Giraldo, en prep.). Mientras que los dos primeros atributos señalados resultan benéficos para la aplicación de nuestra propuesta metodológica, por su parte la influencia de la equidad en el comportamiento de la diversidad conduce a toda una gama de situaciones. Una disminución de la equidad será benéfica para la relación entre diversidades cuando la especie dominante es el único representante de su familia, como ocurrió durante Mayo-98 (Figura 1) con Pterostichus sp. de la familia Carabidae. En cambio, una disminución de equidad debida a la dominancia conjunta de varias especies de la misma familia resulta perjudicial para la correspondencia entre las diversidades, tal como sucedió con la dominancia de
  • 5. EQUIVALENCIA ENTRE SERIES TEMPORALES DE DIVERSIDAD Diciembre 2002 _______________________________________________________________________________________ 46 la familia Tenebrionidae durante Febrero-2001 (Figura 4). Un aumento de equidad como el registrado en Agosto-99 (Figura 3) debilita la relación entre diversidades, debido al aumento en el valor de la diversidad específica. Si consideramos un valor de equidad intermedio entre los observados en la presente investigación, notamos una alta significación en la relación obtenida para Diciembre-98 (Figura 2). Es conveniente anotar que el efecto de la equidad sobre la relación entre diversidades es claro sólo al tratarse los casos extremos, mientras que los casos intermedios, responden mas bien a sus combinaciones particulares de equidad y riqueza. En virtud de los atributos señalados y en ausencia de un análisis comparativo, nuestra propuesta metodológica de sustituir la diversidad de especies por la diversidad de familias se limita por el momento a comunidades pertenecientes a grupos taxonómicos amplios, en las que gran parte de las familias estén representadas por una sola especie y cuya diversidad esté regida por la equidad, siempre guardando la debida precaución frente a la dominancia de una familia, la misma que puede ser típica de alguna temporada del año. La ausencia de una ecuación predictiva que permita estimar la diversidad específica a partir de la diversidad de familias, parece ser uno de los puntos débiles de nuestra propuesta. No obstante, no la consideramos una grave objeción, por cuanto nuestro propósito se centra en la interpretación que podamos obtener de las series temporales de diversidad y no en los valores obtenidos. Al comparar nuestra propuesta, con las realizadas en el ámbito de la biología de la conservación (Williams & Gaston, 1994; Williams et al., 1994 ; Williams et al., 1997; Martín Piera, 2000), destacan dos diferencias notables: primero, las mediciones son de riqueza, por lo tanto no se tiene valores cero y segundo, las unidades espaciales empleadas son del orden de miles de m2 , por lo cual resulta poco probable que se produzca la predominancia de una sola familia. Conclusiones -La diversidad de familias presenta series temporales con tendencias equivalentes a las de la diversidad de especies. -La diversidad de familias, tomando en cuenta las restricciones señaladas, podría sustituir a la diversidad de especies en las prácticas de manejo ambiental que requieran el cálculo de dicho parámetro. Agradecimientos Los autores agradecen al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONCYTEC), por el apoyo financiero dado para la realización de las salidas de campo. Al personal de la Reserva Nacional de Lachay por las facilidades brindadas durante cada uno de los muestreos. A la Dra. Consuelo Arellano por las correcciones y valiosas sugerencias hechas al manuscrito original. De manera especial, al Dr. Edgar Sánchez Infantas por sugerir el tema y motivar el desarrollo del presente artículo. Referencias bibliográficas Britton E.B. 1973. Coleoptera (Beetles). En: The Insects of Australia. Melbourne University Press. Dennis P., Young M.R. & Gordon I.J. 1998. Distribution and abundance of small insects and arachnids in relation to structural heterogeneity of grazed, indigenous grasslands. Ecological Entomology. 23 (3): 253-264. Duncan R., Knapp R. y Clinton M. 1978. Bioestadística. Nueva Editorial Interamericana S.A. de C.V. México D.F. Giraldo A. en prep. Análisis de los patrones de variación espacio-temporal de las poblaciones de coleópteros en la Reserva Nacional de Lachay durante el periodo 1998 – 2001. Tesis para optar el Título de Biólogo - Universidad Nacional Agraria La Molina. Krebs J. 1989. Ecological Methodology. University of British Columbia. Harper Collins Publishers. Lawton J.H., Bignell D.E., Bolton B., Bloemers G.F., Eggleton P., Hammond P.M., Hodda M., Holt R. D., Larsen T.B., Mawdsley N.A., Stork N.E., Srivastava D.S. & Watt A.D. 1998. Biodiversity inventories, indicator taxa and effects of habitat modifications in tropical forest. Nature 391: 72-76. Levin R. y Rubin D. 1996. Estadística para administradores. Prentice-Hall Hispanoamericna S.A. Naucalpan de Juárez México. Magurran A. 1988. Diversidad Ecológica y su Medición. Ediciones Vedra S.A. Margalef R. 1978. Perspectivas de la teoría ecológica. Editorial Blume. Barcelona-España. __________ 1980. Diversidad, estabilidad y madurez en los ecosistemas naturales. En: Conceptos unificadores en ecología. Edit. Blume Barcelona- España. __________ 1991. Reflexiones sobre la Diversidad y significado de su expresión cuantitativa. Diversidad Biológica: 105-114. Fundación Araces, Madrid. Martín Piera F. 2000. Estimaciones prácticas de biodiversidad utilizando taxones de alto rango en insectos. Proyecto Iberoamericano de Biogeografía y Entomologia Sistematica. Resumen disponible en http://entomologia.rediris.es/pribes Odum E. 1980. La Diversidad como función del flujo de energía. En: Conceptos unificadores en ecología. Edit. Blume Barcelona-España. Steel R. y Torrie J. 1988. Bioestadística: Principios y procedimientos. Mc Graw-Hill / Interamericana de México S.A. de C.V.
  • 6. ALFREDO GIRALDO Y GERMÁN ARELLANO Ecología Aplicada, Vol. 1, Nº 1, pp. 43 – 49 _______________________________________________________________________________________ 47 Werner S.M. & Raffa K.F. 2000. Effects of forest management practices on the diversity of ground- ocurring beetles in mixed northern hardwood forest of the Great Lakes Region. Forest Ecology and Management. 139: 135-155. Williams P.H., Humphries C.J. & Gaston K.J. 1994. Centres of seed-plant diversity: the family way. Proceedings of the Royal Society, Biological Sciences. 256: 67-70. Abstract disponible en http://www.nhm.ac.uk/science/projects/worldmap/ diversity/ htaxa.htm Williams P.H. & Gaston K.J. 1994. Measuring more of biodiversity: can higher-taxon richness predict wholesale species richness? Biological Conservation. 67: 211-217. Abstract disponible en http://www.nhm.ac.uk/science/projects/worldmap/ diversity/ htaxa.htm Williams P.H., Gaston K.J. & Humphries C.J. 1997. Mapping biodiversity value worldwide: combining higher-taxon richness from different groups. Proceedings of the Royal Society, Biological Sciences. 264: 141-148. Abstract disponible en http://www.nhm.ac.uk/science/projects/worldmap/ diversity/ htaxa.htm Anexos: Tablas y figuras citadas en el texto en las siguientes páginas. Figura n°1. Relación entre diversidades alfa para Mayo-98 0 1 2 3 0 1 2 3 H´familias H´especies Figura n°2. Relación entre diversidades alfa para Diciembre-98 0 1 2 3 0 0.5 1 1.5 2 2.5 3 H´familias H´especies Figura n°3. Relación entre diversidades alfa para Agosto-99 0 1 2 3 0 0.5 1 1.5 2 2.5 3 H´familias H´especies Figura n°4. Relación entre diversidades alfa para Febrero-01 0 1 2 3 0 0.5 1 1.5 2 2.5 3 H´familias H´especies Figura n°5. Intervalos de confianza para el coeficiente a -0.3 -0.1 0.1 0.3 0.5 0.7 0.9 Feb-98 May-98 Ago-98 Dic-98 Feb-99 May-99 Ago-99 Dic-99 Feb-00 Jun-00 Set-00 Dic-00 Feb-01 Figura n°6. Intervalos de confianza para el coeficiente b 0.7 0.9 1.1 1.3 1.5 Feb-98 May-98 Ago-98 Dic-98 Feb-99 May-99 Ago-99 Dic-99 Feb-00 Jun-00 Set-00 Dic-00 Feb-01
  • 7. EQUIVALENCIA ENTRE SERIES TEMPORALES DE DIVERSIDAD Diciembre 2002 _______________________________________________________________________________________ 48 Figura n°7. Series temporales de diversidad gamma 0 1 2 3 4 Feb-98 May-98 Ago-98 Dic-98 Feb-99 May-99 Ago-99 Dic-99 Feb-00 Jun-00 Set-00 Dic-00 Feb-01 Bits/individuo Familias Especies Figura n°9. Relación entre la diversidad gamma de especies y familias 0.7 1.2 1.7 2.2 2.7 3.2 3.7 4.2 0.2 0.7 1.2 1.7 2.2 2.7 3.2 H´ familias H´especies Y= 0.585 + 1.094X r = 0.952 r 2 = 0.906 Figura n°8. Series temporales de diversidad alfa promedio 0.2 1.2 2.2 Feb-98 May-98 Ago-98 Dic-98 Feb-99 May-99 Ago-99 Dic-99 Feb-00 Jun-00 Set-00 Dic-00 Feb-01 Bits/individuo Familias Especies Figura n° 10. Relación entre la diversidad alfa promedio de especies y familias 0.5 1 1.5 2 0.3 0.8 1.3 1.8 H´familias H´especies Y= 0.394 + 0.912X r = 0.917 r 2 = 0.841 Figura n° 11. Intervalos de confianza para las series temporales de diversidad alfa promedio 0 0.5 1 1.5 2 2.5 Feb- 98 May- 98 Ago- 98 Dic- 98 Feb- 99 May- 99 Ago- 99 Dic- 99 Feb- 00 Jun- 00 Set- 00 Dic- 00 Feb- 01 H´alfaprom. Lim. Sup. Promedio Lim. Inf. Lim. Sup. Promedio Lim. Inf. Familias Especies i
  • 8. ALFREDO GIRALDO Y GERMÁN ARELLANO Ecología Aplicada, Vol. 1, Nº 1, pp. 43 – 49 _______________________________________________________________________________________ 49 r r 2 a b *F Feb-98 0.912 0.832 0.484 1.008 138.237 May-98 0.978 0.957 0.023 1.073 621.047 Ago-98 0.929 0.864 0.06 1.046 177.516 Dic-98 0.955 0.912 0.175 1.03 301.185 Feb-99 0.926 0.857 0.098 1.059 155.475 May-99 0.9 0.811 0.405 0.979 124.124 Ago-99 0.879 0.773 0.285 0.973 91.806 Dic-99 0.928 0.861 0.186 0.977 173.723 Feb-00 0.892 0.796 0.242 0.986 101.158 Jun-00 0.926 0.858 0.183 1.11 169.722 Set-00 0.902 0.813 0.597 0.923 117.704 Dic-00 0.895 0.801 0.404 1.028 116.709 Feb-01 0.819 0.67 0.554 1.135 58.976 Lim.Inf. Lim.Sup. Lim.Inf. Lim.Sup. Feb-98 0.21366 0.75434 0.83187 1.18413 May-98 -0.061 0.10697 0.98494 1.16106 Ago-98 -0.2288 0.34877 0.88421 1.20779 Dic-98 -0.0336 0.38359 0.90935 1.15066 Feb-99 -0.1713 0.36734 0.88424 1.23376 May-99 0.11461 0.69539 0.79904 1.15896 Ago-99 -0.1398 0.70976 0.7637 1.1823 Dic-99 -0.0598 0.43176 0.82545 1.12855 Feb-00 0.01995 0.46405 0.78451 1.18749 Jun-00 -0.0566 0.42262 0.93592 1.28408 Set-00 0.33229 0.86171 0.74858 1.09742 Dic-00 0.09521 0.7128 0.83373 1.22228 Feb-01 0.35768 0.75032 0.83234 1.43766 Feb-98 May-98 Ago-98 Dic-98 Feb-99 May-99 Ago-99 Dic-99 Feb-00 Jun-00 Set-00 Dic-00 Feb-01 Feb-98 0 -0.7558 -0.4419 -0.2558 -0.593 0.33721 0.40698 0.36047 0.25581 -1.186 0.98837 -0.2326 -1.4767 May-98 1.51163 0 0.62791 1 0.32558 2.18605 2.32558 2.23256 2.02326 -0.8605 3.48837 1.04651 -1.4419 Ago-98 0.48101 -0.3418 0 0.20253 -0.1646 0.8481 0.92405 0.87342 0.75949 -0.8101 1.55696 0.22785 -1.1266 Dic-98 0.37288 -0.7288 -0.2712 0 -0.4915 0.86441 0.9661 0.89831 0.74576 -1.3559 1.81356 0.0339 -1.7797 Feb-99 0.6 -0.1647 0.15294 0.34118 0 0.94118 1.01176 0.96471 0.85882 -0.6 1.6 0.36471 -0.8941 May-99 -0.3295 -1.0682 -0.7614 -0.5795 -0.9091 0 0.06818 0.02273 -0.0795 -1.4886 0.63636 -0.5568 -1.7727 Ago-99 -0.3431 -0.9804 -0.7157 -0.5588 -0.8431 -0.0588 0 -0.03922 -0.1275 -1.3431 0.4902 -0.5392 -1.5882 Dic-99 -0.4189 -1.2973 -0.9324 -0.7162 -1.1081 -0.027 0.05405 0 -0.1216 -1.7973 0.72973 -0.6892 -2.1351 Feb-00 -0.2245 -0.8878 -0.6122 -0.449 -0.7449 0.07143 0.13265 0.09184 0 -1.2653 0.64286 -0.4286 -1.5204 Jun-00 1.2 0.43529 0.75294 0.94118 0.6 1.54118 1.61176 1.56471 1.45882 0 2.2 0.96471 -0.2941 Set-00 -1 -1.7647 -1.4471 -1.2588 -1.6 -0.6588 -0.5882 -0.63529 -0.7412 -2.2 0 -1.2353 -2.4941 Dic-00 0.21053 -0.4737 -0.1895 -0.0211 -0.3263 0.51579 0.57895 0.53684 0.44211 -0.8632 1.10526 0 -1.1263 Feb-01 0.85811 0.41892 0.60135 0.70946 0.51351 1.05405 1.09459 1.06757 1.00676 0.16892 1.43243 0.72297 0 Tabla n°1. Coeficientes de correlación y regresión, parámetros de regresión y valores de F ANVA * F ANVA : a =0.05, p< 0.001 a b Los valores en negrita indican pendientes distintas a un nivel de significación de a = 0.05 Tabla n°3. Matriz de valores obtenidos en las pruebas de comparación entre pendientes Tabla n°2. Intervalos de confianza para los parámetros de regresión a y b para la relación entre la diversidad alfa de especies y familias en cada uno de los muestreos