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Consecuencias de la presencia de la
   planta exótica Echium vulgare
(Boraginaceae) sobre la polinización
         de plantas nativas
Effects of the exotic plant E. vulgare on the pollination process of native
                                   plants

         Gastón O. Carvallo & Rodrigo Medel
        Dpto. Ciencias Ecológicas, Universidad de Chile
Polinización: Traspaso de gametos masculinos entre
 individuos, base de estudio de la Ecología de la Polinización
- Entre 30 - 67% de las plantas dependen de esta relación para su
reproducción
- En los bosques templados de Chile un 57% de las plantas requieren
de esta interacción (Smith-Ramírez et al. 2005)

- Chile presenta 690




                                                                    Bombus terrestris (Apidae) & Echium
                                                                    vulgare (Boraginaceae)
plantas exóticas,
aproximadamente un 13%
de la flora total del país
(Pauchard & Alaback 2002)
- Se reconoce que las
especies exóticas son una
amenaza a la biodiversidad
Efectos de las plantas exóticas sobre los mutualismos
planta-polinizador
- Secuestro de polinizadores: reducción en el número de visitas que
reciben las plantas nativas => Reproducción limitada por el traspaso de
polen
- Traspaso de polen desde plantas exóticas a nativas => Traspaso de
polen heteroespecífico
                                                    Rasgos florales que
                                                 favorezcan polinizadores
                                                         efectivos
      Limitación por
          polen             Consecuencias      De Jong & Klinkhamer 1994,
                                               Thompson 1994
                            reproductivas:
                              mosaico en
                              presiones
  Traspaso de polen           selectivas
   heteroespecífico                                 Rasgos florales que
                           Gómez 2000;
                           Thompson 2005            favorezcan la auto-
                                                        polinización
                                                 Johnson & Steiner 2000,
                                                 Bjerknes et al. 2007
Hipótesis. La introducción de una planta exótica:
  1. Disminuye la riqueza de polinizadores y tasas de visitas que
     reciben las flores nativas (reproducción limitada por polen)


                                           2. Favorece el traspaso
                                                           de polen
                                         heteroespecífico a través
                                               de los polinizadores
                                                       generalistas

                                                  3. Favorece la
                                          reproducción mediada
                                           por auto-polinización
Sitio de Estudio e Historia Natural de las Especies
Termas de Chillán
(36º54 S 71º24W -1834 msnm)
                                 - Estudio centrado en praderas de
                                 herbáceas colindantes a bosques
                                 mediterráneos-templados de
                                 Nothofagus pumilio (lenga) y N.
                                 antarctica (ñirre) [Luebert & Pliscoff
                                 2006]
                                 - Praderas generadas por aludes y
                                 perturbación antrópica (actividades
                                 turísticas)
                                 - Muestreo entre el 6 de enero y 22
                                 de febrero del 2007
Sitio de Estudio e Historia Natural de las Especies
   Especies         Familia             Origen           Sistema        Producción de
                                                       Reproductivo      néctar (uL)
Alstroemeria   Alstroemeriaceae   Nativa de Chile y        AIC           0,15 ± 0,19
ligtu                             Argentina                               (N = 32)
Echium         Boraginaceae       Europa                   AC             1,4 ± 0,04
vulgare                                                                    (N = 90)
Phacelia       Hydrophyllaceae    Neotropical         Parcialmente AC        0
secunda                                                                   (N = 30)
Schizanthus    Solanaceae         Endémica de Chile        AC              1,8 ± 0,1
hookeri                                                                   (N = 120)
Stachys        Lamiaceae          Neotropical              AC            0,48 ± 0,01
albicaulis                                                                (N = 120)
                 E. vulgare        P. secunda                            S. albicaulis
A. ligtu                                                   S. hookeri
Sitio de Estudio e Historia Natural de las Especies
        Tatochila sp.                             Dasytes sp.
        (Melyridae: Coleoptera)                   (Melyridae: Coleoptera)
                                                                                                     Syrphidae 1
                                                                                                     (Syrphidae: Diptera)
                                                                            Lasia corvine
                                                                            (Acroceridae: Diptera)




Bombus terrestris
(Apidae: Himenóptera)


                          Bombus dalhbomi              Centris cineraria
                          (Apidae: Hymenóptera)        (Apidae: Hymenóptera)
Sitio de Estudio e Historia Natural de las Especies
                          11 sitios
                2-3 transectos/sitio
               10 cuadrantes/trscto




2m


        10m
Sitio de Estudio e Historia Natural de las Especies
                          11 sitios
                2-3 transectos/sitio
               10 cuadrantes/trscto
                                       - Número de individuos
                                       - Número de flores
2m                                     - Observación de aproximaciones a
                                       flores visitantes (5-min/cuadrante)
        10m
                                       - Estimación de riqueza, diversidad y
                                       tasa de visita por planta
                                       - Cuantificación del desarrollo de frutos
                                       y número de semillas/frutos en
                                       ramilletes embolsados y no-
                                       embolsadas (10 flores·tratamiento·sitio)
                                       - Comparación de variables entre sitios
                                       invadidos y no-invadidos para cada
                                       planta
Resultados
                                 Análisis discriminante




         Pillai`s trace= 3.506
         F(30,16) = 3.788
         p < 0.001



Número total individuos, número total de flores, número flores/individuo
Resultados. Riqueza (S)
                                               S. hookeri
     A. ligtu                                  % similitud = 54.3 ± 6.0
     % similitud = 52.6 ± 6.2




                17 (405 min)    42 (400 min)              27 (405 min)    67 (1250 min)

    P. secunda                                 S. albicaulis
    % similitud = 56.2 ± 4.7                   % similitud = 59.5 ± 4.8




                17 (405 min)    38 (825 min)              18 (265 min)    64 (1280 min)
Resultados. Diversidad (considerando abundancias relativas de visitantes)
      A. ligtu                                       S. hookeri




     P. secunda                                      S. albicaulis
Resultados. E. vulgare
                                             E. vulgare
     E. vulgare
     % similitud = 61.4 ± 3.2


                                                      - E. vulgare presentó un
                                                      incremento en la riqueza
                                                      desde praderas mono-
                                                      específicas a sitios
                                                      donde invade

             57 (570 min)   77 (1540 min)

- Las plantas nativas presentaron un aumento en la riqueza (S) y de la
diversidad de visitantes florales en los sitios invadidos respecto a los no-
invadidos
- A través del método de rarefacción se observa que las diferencias en los
estimadores no son estadísticamente significativas
- La planta exótica E. vulgare presentó un incremento en la riqueza y en la
diversidad de visitantes, aunque no constituyen diferencias estadísticamente
significativas
Resultados. Tasa de visitas [Flores visitadas•flores-1•hora-1]
                  A. ligtu                                        S. hookeri
                              Site            1 2.675 0.0079                        Site              1 1.926 0.0549
                              Animals (Site) 39 2.374 <0.0001                       Animals (Site)   39 7.999 <0.0001




                P. secunda                                       S. albicaulis
                             Site              1 0.225 0.8281
                             Animals (Sit e ) 39 5.421 <0.0001                   Site                 1   2.055 0.0289
                                                                                 Animals (Site)      39   5.388 <0.0001
Resultados. Tasa de visitas [Flowers visitadas•flores-1•hora-1]
                             E. vulgare


                                             Site              1  1.170  0.2637
                                             Animals (Sit e ) 38 20.634 <0.0001




- A. ligtu, S. hookeri y S. albicaulis presentaron una reducción en la tasa de
flores visitadas en los sitios invadidos, respecto a los no-invadidos. Ni P.
secunda ni la exótica E. vulgare presentaron diferencias
- Todas las plantas presentaron diferencias en las tasas de visitas entre
insectos, las que fueron estadísticamente significativas.
- Los sitios invadidos no favorecen la presencia del polinizador exótico
Bombus terrestris, excepto en P. secunda
Resultados. Sitios invadidos




                                                                                           Frecuencia relativa de plantas
Frecuencia relativa de visitantes




   - En sitios invadidos 6 polinizadores presentan una frecuencia relativa de un 85%. Cinco
   de estos polinizadores visitaron la exótica E. vulgare
   - Los 2 polinizadores más abundantes (34% del total) presentan estrategias generalistas
   - El animal que más visitó S. hookeri, P. secunda y E. vulgare fue el abejorro exótico B.
   dahlbomi. Para S. albicaulis este abejorro fue el segundo visitante más frecuente
Resultados
Resultados. Éxito reproductivo: Frutos/Flores
      P. secunda                                S. albicaulis



                                                                                       46.8%

                                 13.0%          Site             0.002                 15.1%
      Site            0.006       6.8%          Treatment       <0.001
      Treatment       0.004                     Interaction      0.624
      Interaction     0.831



                                                  E. vulgare             Site              0.069
      S. hookeri                                                         Treatment        <0.001
                                                                         Interaction       0.878




                                  9.1%
                                                                                       6.2%
      Site           0.073       3.1%
      Treatment     <0.001                                                              4.9%
      Interaction    0.560
Resultados. Éxito reproductivo: Semillas/Fruto
      S. hookeri                                              S. albicaulis
      Site 0.194                                          Site 0.001          Invaded
      Treatment 0.002                                     Treatment 0.671     Non-invaded
      Interaction 0.758                                   Interaction 0.821




                                                 E. vulgare

                             Site 0.148
                             Treatment 0.117
                             Interaction 0.891
Conclusiones y discusión


- En plantas nativas aumentó la riqueza y diversidad de
visitantes en sitios invadidos, aunque no constituyó una diferencia
estadísticamente significativa
- En sitios invadidos existió una disminución de las tasas de
visita, excepto en P. secunda.
- La exótica E. vulgare no presentó diferencias en riqueza,
diversidad y tasas de visita entre los sitios comparados. La
polinización de esta planta es constante entre los sitios en que
habita (Similitud entre sitios ~60%)
Conclusiones y discusión
- Las abejas presentaron diferencias en las tasas de visitas
entre sitios invadidos y no-invadidos: Chalepogenus sp. [A. ligtu
(⇓), S. hookeri (⇑) y S. albicaulis (⇑ )], Alloscirtetica sp. [S.
hookeri (⇓)] y B. terrestris [P. secunda(⇑)]
- Los polinizadores aumentan la proporción de frutos con
semillas. En P. secunda y S. albicaulis disminuyó la
proporción de frutos con semillas en sitios invadidos. Este
último resultado, acoplado a la observación de la redes, sugiere
interferencia por polen heteroespecífico
- El número de semillas/frutos aumentó en S. hookeri en
presencia de polinizadores, disminuyó en S. albicaulis en los
sitios no-invadidos y es constante en E. vulgare. En S.
albicaulis como E. vulgare la autogamia produce el mismo
número de semillas que las flores expuestas a polinizadores
Agradecimientos

Ideas, Discusión y Terreno
Marcela Cuartas, Narkis Morales, Luis Navarro, JM Gómez

Identificación insectos
José Montalva, Mª Soledad Muñoz

Financiamiento
- Beca Doctorado - CONICYT, Chile
- Beca Apoyo Tesis AT-24071055 - CONICYT, Chile
- Proyecto Anillo ACT 34/2006, Chile
Relación entre la selección de la hercogamia y el ensamble
de polinizadores




                                                                               Clarkia xantiana

                                                                          Moeller & Geber 2005



         Índice de similitud = 1 – ½ Σ |Pai – Pbi |
         (Kay & Schemske 2003)
         Pai: proporción de visitas del polinizador “i” a la planta “a”
         Pbi: proporción de visitas del polinizador “i” a la planta “b”

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  • 1. Consecuencias de la presencia de la planta exótica Echium vulgare (Boraginaceae) sobre la polinización de plantas nativas Effects of the exotic plant E. vulgare on the pollination process of native plants Gastón O. Carvallo & Rodrigo Medel Dpto. Ciencias Ecológicas, Universidad de Chile
  • 2. Polinización: Traspaso de gametos masculinos entre individuos, base de estudio de la Ecología de la Polinización - Entre 30 - 67% de las plantas dependen de esta relación para su reproducción - En los bosques templados de Chile un 57% de las plantas requieren de esta interacción (Smith-Ramírez et al. 2005) - Chile presenta 690 Bombus terrestris (Apidae) & Echium vulgare (Boraginaceae) plantas exóticas, aproximadamente un 13% de la flora total del país (Pauchard & Alaback 2002) - Se reconoce que las especies exóticas son una amenaza a la biodiversidad
  • 3. Efectos de las plantas exóticas sobre los mutualismos planta-polinizador - Secuestro de polinizadores: reducción en el número de visitas que reciben las plantas nativas => Reproducción limitada por el traspaso de polen - Traspaso de polen desde plantas exóticas a nativas => Traspaso de polen heteroespecífico Rasgos florales que favorezcan polinizadores efectivos Limitación por polen Consecuencias De Jong & Klinkhamer 1994, Thompson 1994 reproductivas: mosaico en presiones Traspaso de polen selectivas heteroespecífico Rasgos florales que Gómez 2000; Thompson 2005 favorezcan la auto- polinización Johnson & Steiner 2000, Bjerknes et al. 2007
  • 4. Hipótesis. La introducción de una planta exótica: 1. Disminuye la riqueza de polinizadores y tasas de visitas que reciben las flores nativas (reproducción limitada por polen) 2. Favorece el traspaso de polen heteroespecífico a través de los polinizadores generalistas 3. Favorece la reproducción mediada por auto-polinización
  • 5. Sitio de Estudio e Historia Natural de las Especies Termas de Chillán (36º54 S 71º24W -1834 msnm) - Estudio centrado en praderas de herbáceas colindantes a bosques mediterráneos-templados de Nothofagus pumilio (lenga) y N. antarctica (ñirre) [Luebert & Pliscoff 2006] - Praderas generadas por aludes y perturbación antrópica (actividades turísticas) - Muestreo entre el 6 de enero y 22 de febrero del 2007
  • 6. Sitio de Estudio e Historia Natural de las Especies Especies Familia Origen Sistema Producción de Reproductivo néctar (uL) Alstroemeria Alstroemeriaceae Nativa de Chile y AIC 0,15 ± 0,19 ligtu Argentina (N = 32) Echium Boraginaceae Europa AC 1,4 ± 0,04 vulgare (N = 90) Phacelia Hydrophyllaceae Neotropical Parcialmente AC 0 secunda (N = 30) Schizanthus Solanaceae Endémica de Chile AC 1,8 ± 0,1 hookeri (N = 120) Stachys Lamiaceae Neotropical AC 0,48 ± 0,01 albicaulis (N = 120) E. vulgare P. secunda S. albicaulis A. ligtu S. hookeri
  • 7. Sitio de Estudio e Historia Natural de las Especies Tatochila sp. Dasytes sp. (Melyridae: Coleoptera) (Melyridae: Coleoptera) Syrphidae 1 (Syrphidae: Diptera) Lasia corvine (Acroceridae: Diptera) Bombus terrestris (Apidae: Himenóptera) Bombus dalhbomi Centris cineraria (Apidae: Hymenóptera) (Apidae: Hymenóptera)
  • 8. Sitio de Estudio e Historia Natural de las Especies 11 sitios 2-3 transectos/sitio 10 cuadrantes/trscto 2m 10m
  • 9. Sitio de Estudio e Historia Natural de las Especies 11 sitios 2-3 transectos/sitio 10 cuadrantes/trscto - Número de individuos - Número de flores 2m - Observación de aproximaciones a flores visitantes (5-min/cuadrante) 10m - Estimación de riqueza, diversidad y tasa de visita por planta - Cuantificación del desarrollo de frutos y número de semillas/frutos en ramilletes embolsados y no- embolsadas (10 flores·tratamiento·sitio) - Comparación de variables entre sitios invadidos y no-invadidos para cada planta
  • 10. Resultados Análisis discriminante Pillai`s trace= 3.506 F(30,16) = 3.788 p < 0.001 Número total individuos, número total de flores, número flores/individuo
  • 11. Resultados. Riqueza (S) S. hookeri A. ligtu % similitud = 54.3 ± 6.0 % similitud = 52.6 ± 6.2 17 (405 min) 42 (400 min) 27 (405 min) 67 (1250 min) P. secunda S. albicaulis % similitud = 56.2 ± 4.7 % similitud = 59.5 ± 4.8 17 (405 min) 38 (825 min) 18 (265 min) 64 (1280 min)
  • 12. Resultados. Diversidad (considerando abundancias relativas de visitantes) A. ligtu S. hookeri P. secunda S. albicaulis
  • 13. Resultados. E. vulgare E. vulgare E. vulgare % similitud = 61.4 ± 3.2 - E. vulgare presentó un incremento en la riqueza desde praderas mono- específicas a sitios donde invade 57 (570 min) 77 (1540 min) - Las plantas nativas presentaron un aumento en la riqueza (S) y de la diversidad de visitantes florales en los sitios invadidos respecto a los no- invadidos - A través del método de rarefacción se observa que las diferencias en los estimadores no son estadísticamente significativas - La planta exótica E. vulgare presentó un incremento en la riqueza y en la diversidad de visitantes, aunque no constituyen diferencias estadísticamente significativas
  • 14. Resultados. Tasa de visitas [Flores visitadas•flores-1•hora-1] A. ligtu S. hookeri Site 1 2.675 0.0079 Site 1 1.926 0.0549 Animals (Site) 39 2.374 <0.0001 Animals (Site) 39 7.999 <0.0001 P. secunda S. albicaulis Site 1 0.225 0.8281 Animals (Sit e ) 39 5.421 <0.0001 Site 1 2.055 0.0289 Animals (Site) 39 5.388 <0.0001
  • 15. Resultados. Tasa de visitas [Flowers visitadas•flores-1•hora-1] E. vulgare Site 1 1.170 0.2637 Animals (Sit e ) 38 20.634 <0.0001 - A. ligtu, S. hookeri y S. albicaulis presentaron una reducción en la tasa de flores visitadas en los sitios invadidos, respecto a los no-invadidos. Ni P. secunda ni la exótica E. vulgare presentaron diferencias - Todas las plantas presentaron diferencias en las tasas de visitas entre insectos, las que fueron estadísticamente significativas. - Los sitios invadidos no favorecen la presencia del polinizador exótico Bombus terrestris, excepto en P. secunda
  • 16. Resultados. Sitios invadidos Frecuencia relativa de plantas Frecuencia relativa de visitantes - En sitios invadidos 6 polinizadores presentan una frecuencia relativa de un 85%. Cinco de estos polinizadores visitaron la exótica E. vulgare - Los 2 polinizadores más abundantes (34% del total) presentan estrategias generalistas - El animal que más visitó S. hookeri, P. secunda y E. vulgare fue el abejorro exótico B. dahlbomi. Para S. albicaulis este abejorro fue el segundo visitante más frecuente
  • 18. Resultados. Éxito reproductivo: Frutos/Flores P. secunda S. albicaulis 46.8% 13.0% Site 0.002 15.1% Site 0.006 6.8% Treatment <0.001 Treatment 0.004 Interaction 0.624 Interaction 0.831 E. vulgare Site 0.069 S. hookeri Treatment <0.001 Interaction 0.878 9.1% 6.2% Site 0.073 3.1% Treatment <0.001 4.9% Interaction 0.560
  • 19. Resultados. Éxito reproductivo: Semillas/Fruto S. hookeri S. albicaulis Site 0.194 Site 0.001 Invaded Treatment 0.002 Treatment 0.671 Non-invaded Interaction 0.758 Interaction 0.821 E. vulgare Site 0.148 Treatment 0.117 Interaction 0.891
  • 20. Conclusiones y discusión - En plantas nativas aumentó la riqueza y diversidad de visitantes en sitios invadidos, aunque no constituyó una diferencia estadísticamente significativa - En sitios invadidos existió una disminución de las tasas de visita, excepto en P. secunda. - La exótica E. vulgare no presentó diferencias en riqueza, diversidad y tasas de visita entre los sitios comparados. La polinización de esta planta es constante entre los sitios en que habita (Similitud entre sitios ~60%)
  • 21. Conclusiones y discusión - Las abejas presentaron diferencias en las tasas de visitas entre sitios invadidos y no-invadidos: Chalepogenus sp. [A. ligtu (⇓), S. hookeri (⇑) y S. albicaulis (⇑ )], Alloscirtetica sp. [S. hookeri (⇓)] y B. terrestris [P. secunda(⇑)] - Los polinizadores aumentan la proporción de frutos con semillas. En P. secunda y S. albicaulis disminuyó la proporción de frutos con semillas en sitios invadidos. Este último resultado, acoplado a la observación de la redes, sugiere interferencia por polen heteroespecífico - El número de semillas/frutos aumentó en S. hookeri en presencia de polinizadores, disminuyó en S. albicaulis en los sitios no-invadidos y es constante en E. vulgare. En S. albicaulis como E. vulgare la autogamia produce el mismo número de semillas que las flores expuestas a polinizadores
  • 22. Agradecimientos Ideas, Discusión y Terreno Marcela Cuartas, Narkis Morales, Luis Navarro, JM Gómez Identificación insectos José Montalva, Mª Soledad Muñoz Financiamiento - Beca Doctorado - CONICYT, Chile - Beca Apoyo Tesis AT-24071055 - CONICYT, Chile - Proyecto Anillo ACT 34/2006, Chile
  • 23. Relación entre la selección de la hercogamia y el ensamble de polinizadores Clarkia xantiana Moeller & Geber 2005 Índice de similitud = 1 – ½ Σ |Pai – Pbi | (Kay & Schemske 2003) Pai: proporción de visitas del polinizador “i” a la planta “a” Pbi: proporción de visitas del polinizador “i” a la planta “b”