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Brazilian Journal of Biology Versão impressa ISSN 1519-6984 Braz. J. Biol. v.68 n.4 São Carlos nov. 2008 doi: 10.1590/S1519-69842008000400007  ECOLOGY Barn owl (Tyto alba) predation on small mammals and its role in the control of hantavirus natural reservoirs in a periurban area in southeastern Brazil Predação de pequenos mamíferos por suindara (Tyto alba) e seu papel no controle de reservatórios naturais de hantavírus em uma área periurbana no Sudeste do Brasil Magrini, L.; Facure, KG.* Laboratório de Taxonomia, Ecologia Comportamental e Sistemática de Anuros Neotropicais, Instituto de Biologia, Universidade Federal de Uberlândia - UFU, Rua Ceará, s/n, bloco 2d, sala 22b, CP 593, CEP 38400-902, Uberlândia, MG, Brazil ABSTRACT The aim of this study was to inventory the species of small mammals in Uberlândia, Minas Gerais, Brazil, based on regurgitated pellets of the barn owl and to compare the frequency of rodent species in the diet and in the environment. Since in the region there is a high incidence of hantavirus infection, we also evaluate the importance of the barn owl in the control of rodents that transmit the hantavirus. Data on richness and relative abundance of rodents in the municipality were provided by the Centro de Controle de Zoonoses, from three half-yearly samplings with live traps. In total, 736 food items were found from the analysis of 214 pellets and fragments. Mammals corresponded to 86.0% of food items and were represented by one species of marsupial (Gracilinanus agilis) and seven species of rodents, with Calomys tener (70.9%) and Necromys lasiurus (6.7%) being the most frequent. The proportion of rodent species in barn owl pellets differed from that observed in trap samplings, with Calomys expulsus, C. tener and Oligoryzomys nigripes being consumed more frequently than expected. Although restricted to a single place and based on few individuals, the present study allowed the inventory of eight species of small mammals in Uberlândia. The comparison of the relative frequencies of rodent species in the diet and in the environment indicated selectivity. The second most preyed upon species was N. lasiurus, the main hantavirus reservoir in the Cerrado biome. In this way, the barn owl might play an important role in the control of this rodent in the region, contributing to the avoidance of a higher number of cases of hantavirus infection. Keywords: Calomys tener, Hantavirus Cardio-Pulmonary Syndrome, Necromys lasiurus, prey selection, Strigiformes. RESUMO O objetivo deste estudo foi inventariar as espécies de pequenos mamíferos em Uberlândia, Minas Gerais, Brasil, com base em pelotas regurgitadas de suindara e comparar a freqüência das espécies de roedores na dieta e no ambiente. Como na região ocorre grande incidência de casos de hantavirose, também se avaliou a importância da suindara no controle de roedores que transmitem o hantavírus. Os dados de riqueza e abundância relativa de roedores no município foram fornecidos pelo Centro de Controle de Zoonoses, a partir de três amostragens semestrais com armadilhas. No total, foram encontrados 736 itens alimentares a partir da análise de 214 pelotas e fragmentos de regurgitação. Os mamíferos corresponderam a 86,0% dos itens alimentares e estiveram representados por uma espécie de marsupial (Gracilinanus agilis) e sete espécies de roedores, sendo os mais freqüentes Calomys tener (70,9%) e Necromys lasiurus (6,7%). A proporção das espécies de roedores nas pelotas da suindara diferiu daquela observada nas coletas com armadilhas, sendo que as espécies Calomys expulsus, C. tener e Oligoryzomys nigripes foram consumidas com maior freqüência do que o esperado. Apesar de restrito a um único local e baseado em poucos indivíduos, o presente estudo permitiu inventariar oito espécies de pequenos mamíferos em Uberlândia. A comparação da freqüência relativa das espécies de roedores na dieta e no ambiente indicou a existência de seletividade. A segunda espécie mais predada foi N. lasiurus, o principal reservatório de hantavírus no bioma Cerrado. Desta forma, a suindara parece desempenhar um importante papel no controle desse roedor na região, contribuindo para evitar um maior número de casos de hantavirose. Palavras-chave: Calomys tener, Necromys lasiurus, seleção de presas, Síndrome Cardio-Pulmonar por Hantavírus, Strigiformes. 1. IntroduçãoEstudos na ecologia de alimentação da coruja de celeiro, alba de Tyto (Scopoli 1769), é comum e mundialmente, particularmente na Europa e Norte a América (Hamilton e Neill, 1981; Jaksic et al., 1982; O Clark e Bunck, 1991; Torre et al., 1997; Ame al de et., 2000). Esta freqüência alta de estudos é principalmente devida à distribuição larga das espécies e para o hábito de corujas regurgitar pelotas compactas com restos de presa bem preservados, normalmente debaixo de abrigos ou ninhos (Doente, 1997; O Motta-Júnior e Alho, 2000; Bonvicino e Bezerra, 2003; O Corrêa e Roa 2005). Em América do Sul, informação sobre a dieta da coruja de celeiro está concentrada no cone sul do continente, principalmente no Chile e Argentina (Jaksic et al., 1982; Ebensperger et al., 1991; Pardiñas e Cirignoli, 2002; O Corrêa e Roa 2005), e ainda está escasso em Brasil onde ficou incipiente só recentemente (o Motta-Júnior e Talamoni, 1996; O Motta-Júnior e Alho, 2000; Bonvicino e Bezerra, 2003; O Escarlate-Tavares e Pessoa 2005).Mamíferos pequenos, especialmente roedores, são a presa principal da coruja de celeiro (Jaksic et al., 1982; Ebensperger et al., 1991) e sua dieta é considerada uma reflexão precisa da composição de fauna local e flutuação populacional (o Clark e Bunck, 1991; Ame al de et., 2000). Pelotas regurgitadas da coruja de celeiro foram por muito tempo instruídas (Pearson e Pearson, 1947; Jaksic et al., 1982; Pardiñas e Cirignoli 2002), não só por descrever a dieta e relações de trophic com outras espécies predatórias (Ebensperger et al., 1991; O Corrêa e Roa 2005), mas também focalizando a riqueza e abundância relativa de mamíferos pequenos (Jaksic et al., 1982; Pardiñas e Cirignoli, 2002; Bonvicino e Bezerra, 2003; O Escarlate-Tavares e Pessoa 2005), padrões de distribuição geográfica (o Barbosa al de et., 1992; Torre 2001), e mudanças temporais em comunidades de presa (o Clark e Bunck, 1991; Ame al de et., 2000).Capture com armadilhas ao vivo é o método mais comum usado para o estudo de mamíferos terrestres pequenos (por exemplo. Alho, 1981; Dietz, 1983; Al de et de éguas., 1986; Johnson al de et., 1999; Bonvicino et al., 2002; Vieira 2003). Porém, a análise de pelotas regurgitadas de espetáculos de corujas de celeiro diferenças significantes em relação a tal um método, qualitativo e quantitativo (Torre et al., 2004), e pode ser útil para complementar o inventário de espécies que vivem em uma determinada área (Bonvicino e Bezerra, 2003; O Escarlate-Tavares e Pessoa 2005).A predominância de roedores na dieta da coruja de celeiro tem chamado a atenção pelo papel destas espécies no controle biológico de pestes agrícolas (por exemplo. Agüero e Poleo, 2000; Lekunze et al., 2001). Roedores também são associados com vários zoonose (Dabanch 2003) e o aumento das populações deles/delas debaixo de certas condições pode contribuir à disseminação de doenças em humanos (Morse, 1995; Corteguera 2002). Apesar da importância reconhecida da coruja de celeiro no regulamento de roedores prejudicial para agricultura, não há nenhuma investigação de estudo sua contribuição no controle de reservatórios de espécies de doenças.O hantaviruses são agentes infecciosos disseminados por roedores em várias partes do mundo (Enria e Levis 2004). No continente americano, eles causam o Hantavirus Síndrome Cardio-pulmonar (HCPS), com uma letalidade que alcança 50%, e são transmitidos a humanos pela inalação de partículas eliminada nas excreções de roedores selvagens (o Ferreira 2003). Desde 1993, um número crescente de casos de HCPS foi diagnosticado anualmente em muitos estados de Brasil, particularmente no sul e sudeste (Pincelli et al 2003). Em 2004 de março, o Estado de Minas Gerais, Brasil do sudeste, era o terço em ocorrência de casos (n = 54), com a Municipalidade de Uberlândia que é um do mais afetado (Suzuki et al., 2004). A preocupação com a doença em Uberlândia incitou uma coleção sistemática de roedores para a identificação de reservatórios naturais de hantavirus na municipalidade (o Moreira al de et., 2003).Os objetivos principais deste estudo são: 1) aumentar o conhecimento sobre a ecologia de alimentação da coruja de celeiro em território brasileiro; 2) inventariar mamíferos pequenos em uma área de periurban na região ocidental de estado de Minas Gerais; 3) comparar a freqüência relativa de espécies roedoras na dieta da coruja de celeiro e no ambiente e 4) avaliar a importância da coruja de celeiro no controle de populações roedoras que transmitem hantavirus. 2. Material e métodosEste estudo foi administrado no campus do Centro Universitário faça Triângulo (UNITRI), situado na área de periurban de Uberlândia (18° 55' S e 48° 17' W; 750 m de altitude), Minas Gerais o Brasil estatal, do sudeste. A vegetação nativa da área estava principalmente composta de Vereda, uma comunidade de pântano de palma que faz parte do biome de Cerrado - um mosaico de formações abertas, arbustos e florestas (o Coutinho 1978), agora reduziu à margem de cursos de água. A periferia do campus está ocupada por residências, rodovias, pastos e soja e plantações de milho. O clima é o Aw de Köppen, caracterizado por temperaturas altas (sobre 20 °C) e duas estações bem definidas: uma estação quente e molhada, de outubro a abril, e um resfriado e seca um, de maio a setembro (o Araújo al de et., 1997). Foram investigados hábitos de comida de corujas de celeiro e composição de espécies de mamíferos pequenos pela análise de pelotas regurgitadas colecionada, acumulado debaixo de um abrigo usado por um par de coruja de celeiro. O abrigo era o telhado de um elevador panorâmico na parte externa de um três-pavimento que constrói a UNITRI. Amostras eram reunidas em quatro momentos diferentes: Maio e 2003 de outubro, 2004 de maio e 2005 de agosto, representando, em toda ocasião, de um para três meses da dieta dos indivíduos instruídos.Foram armazenadas pelotas individualmente e conservaram em álcool 70% até análise. Foram identificados restos de presa baseado na literatura (Anderson, 1997; Eisenberg e Redford 1999) e comparações com uma coleção de referência de mamíferos pequenos depositada no Museu de Biodiversidade fazem Cerrado (Universidade Federal de Uberlândia, Minas Gerais) e com espécimes na coleção do Departamento de Zoologia (Universidade de Brasília, Distrito Federal). Nomenclatura mamífero seguiu o Wilson e Reeder (2005) e Weksler et al. (2006). Foram identificados pássaros para ordenar por exame de barbules com um microscópio e usando uma chave de identificação (Dia 1966).A importância de cada categoria de comida na dieta estava baseado em sua freqüência relativa (porcentagem de artigos de comida totais representada pela categoria de comida). Os valores ms do número de artigos por pelota em cada coleção foram comparados por Análise de Discrepância (Zar 1984).Foi computada diversidade mamífero na dieta baseado em freqüências relativas de espécies, enquanto usando o índice de Levins (B) (Meio-fios 1989). Para permitir comparações entre coleções, foram unificados (Bstd) valores de B (Meio-fios 1989).As proporções de espécies e categorias de presa em cada coleção foram comparadas através de .2 testes, com correção de Yates quando grau de liberdade era um (Zar 1984).Massa de corpo (g) de indivíduos consumidos foi calculada baseado em comprimento de mandíbula (mm.), enquanto usando base 10 equações logarítmicas da literatura (o Motta-Júnior e Alho 2000). Para tener de Calomys (Winge 1887), massa de corpo de tronco = 4.23 (anote comprimento de mandíbula) - 2.88; n = 119; r2 = 0.75; P < 0.001 e para lasiurus de Necromys (Lund 1841), massa de corpo de tronco = 4.40 (anote comprimento de mandíbula) - 3.32; n = 286; r2 = 0.79; P < 0.001 (o Motta-Júnior e Alho 2000). A massa comum de C. tener e N. lasiurus em coleções de pelota diferentes foram comparados por Análise de Discrepância e o teste de Tukey (Zar 1984). Dados em abundância relativa de roedores em Uberlândia, usado como um índice de disponibilidade de presa para corujas de celeiro, estava baseado nos dados originais de Souza al de et. (2002) e Moreira al de et. (2003) contanto pelo Centro de Controle de Zoonose. Roedores eram reunidos com armadilhas ao vivo em três ocasiões: Julho-agosto, 2000, dezembro, 2000-janeiro, 2001 e julho-agosto, 2001 e em dois ambientes: rural e urbano. As proporções de espécies roedoras em pelotas de coruja de celeiro e em amostragens de armadilha foi comparado pelo .2 teste (Zar 1984). Índice de preferência alfa varonil (Meio-fios 1989) foi usado para calcular seletividade forrageando. Diferenças na ordem de importância de espécies de presa na dieta e em áreas rurais e urbanas foi analisado usando o coeficiente de correlação de grau do Spearman (Zar 1984).  3. ResultadosUm total de 736 artigos de comida foi achado em 214 pelotas e fragmentos colecionados entre maio, 2003 e agosto, 2005 (Mesa 1). O número de artigos por pelota variou de um para 10 e não diferiu ao longo do período de estudo (ANOVA, F3, 93 = 0.115; P = 0.951), com uma média global de 4.19 presa / pelota.Foram identificadas treze taxa na dieta da coruja de celeiro na área de estudo (Mesa 1). Mamíferos corresponderam 86.0% de artigos de comida e foi representado por uma espécies de marsupial (agilis de Gracilinanus (Burmeister 1854)) e sete espécies de roedores, com tener de Calomys (70.9%) e lasiurus de Necromys (6.7%) sendo o mais freqüente. Pássaros e insetos constituíram 7.9% e 6.1% da presa total respectivamente (Mesa 1). A diversidade de mamíferos na dieta variou de 0.055 para 0.126 (mesa 1).A massa calculada de indivíduos consumidos variou de 2.0 g para 24.0 g (n = 399) para C. tener (Figure 1a), com 71.7% entre 4.0 g e 9.9 g e de 12.0 g para 37.0 g para N. lasiurus (n = 42), com 69.0% entre 12.0 e 25.9 g (Figure 1b). O peso comum diferiu ao longo do período de estudo para C. tener (ANOVA; F3, 395 = 3.097; P = 0.027) e N. lasiurus (ANOVA; F3, 38 = 4.448; P = 0.009). Para ambas as espécies, calculou a média massa de indivíduos consumidos era inferior em 2005 de agosto (C. tener: mau = 7.07 g; SD = 3.05; n = 75; N. lasiurus: mau = 16.97 g; SD = 7.43; n = 16) e mais alto em 2004 de maio (C. tener: mau = 8.32 g; SD = 3.04; n = 147; N. lasiurus: mau = 25.64 g; SD = 6.20; n = 15). Espécies roedoras comum à dieta de corujas de celeiro e para capturas com armadilhas ao vivo era N. lasiurus (38.75% de indivíduos capturados), C. tener (34.75%), musculus de Mus Linnaeus, 1758 (23.00%), expulsus de Calomys (Lund 1841) (1.50%), nigripes de Oligoryzomys (Olfers 1818) (0.75%), subflavus de Cerradomys (o Wagner 1842) (0.75%) e rattus de Rattus (Linnaeus 1758) (0.50%).A proporção de N. lasiurus não diferiram entre áreas rurais e urbanas (.2 = 2.644; d.f. = 1; P = 0.104). Tener de Calomys foi capturado principalmente em área rural (.2 = 74.571; d.f. = 1; P < 0.001) e M. musculus em área urbana (.2 = 158.739; d.f. = 1; P < 0.001). Dados combinando de acordo com estação, N. lasiurus foi capturado em uma proporção mais alta durante a estação molhada (.2 = 23.645; d.f. = 1; P < 0.01) e C. tener (.2 = 8.279; d.f. = 1; P = 0.004) e M. musculus (.2 = 4.345; d.f. = 1; P = 0.037) durante a estação seca (Mesa 2). A proporção de espécies roedoras em pelotas de coruja de celeiro diferidas disso observado em amostragens de armadilha (.2 = 324.476; d.f. = 4; P < 0.001), com as espécies C. expulsus, C. tener e O. nigripes que freqüentemente é consumido mais que esperou (Mesa 3). Considerando cada ambiente separadamente, foi correlatada a freqüência de espécies roedoras na dieta significativamente com disponibilidade de presa na área rural (rs = 0.865; n = 7; P < 0.025), mas não na área urbana (rs = 0.519; n = 7; P > 0.10). 4. DiscussãoA análise de pelotas regurgitadas de corujas de celeiro era útil para obter informação sobre diversidade de espécies e população caracteriza de mamíferos pequenos. Apesar de ser restringido a uma única área e baseado em poucos indivíduos, o estudo presente permitiu o inventário de oito espécies de mamíferos pequenos em Uberlândia. Baseado em estudos prévios, mamíferos pequenos são a presa principal da coruja de celeiro, com a freqüência relativa de roedores que variam de 64.1 para 95.8% (Jaksic et al., 1982; O Clark e Bunck, 1991; Ebensperger et al., 1991; Ame al de et., 2000; O Corrêa e Roa, 2005; O Escarlate-Tavares e Pessoa 2005). Na área de estudo, mamíferos pequenos constituíram também a maioria da dieta das espécies, representou principalmente por roedores de muroid (85.2% da presa).O baixo consumo de insetos achado no estudo presente pode ser relacionado ao número pequeno de amostras colecionado na estação molhada, desde que é durante esta estação que este tipo de presa é capturado mais freqüentemente por corujas de celeiro (o Motta-Júnior e Alho 2000). Porém, até mesmo nos estudos onde a freqüência de artrópodes na dieta era alta, a contribuição deles/delas em biomassa era desprezível (Ebensperger et al., 1991; O Motta-Júnior e Talamoni 1996).O número mau de artigos de presa por pelota no estudo presente (4.19) era semelhante ou maior que esses informaram para outras localidades no Brasil (Bonvicino e Bezerra, 2003; O Escarlate-Tavares e Pessoa 2005). Número mais alto de artigos de presa por pelota pode indicar um maior tempo gastou caça e um consumo mais alto de menos energicamente espécies lucrativas (al de et de Amor., 2000). Áreas de Periurban são mais vulneráveis a perda de hábitat e degradação devido a pressões de anthropic. Estudos futuros na dieta da coruja de celeiro na área de estudo permitiriam a descoberta de mudanças eventuais no número de artigos de presa por pelota e os relacionar ao grau de impacto ambiental na região. Estas mudanças foram verificadas na Inglaterra como conseqüência de redução de vegetação nativa, enquanto resultando em perda de hábitat para várias espécies de mamíferos pequenos e outra presa de potencial, conduzindo a um declínio nas populações de coruja de celeiro durante o vigésimo século (al de et de Amor., 2000).Hábitats heterogêneos e complexos normalmente apresentam riqueza de espécies mais alta que quanto à estrutura hábitats uniformes (Alho, 1981; Agosto, 1983; Johnson al de et., 1999). Apesar das alterações de anthropic na área de estudo, o número de espécies de roedores na dieta da coruja de celeiro era semelhante a isso achado em outras regiões de Brasil, até mesmo em áreas protegidas (por exemplo. o Motta-Júnior e Talamoni, 1996; O Motta-Júnior e Alho 2000). Porém, a diversidade de mamíferos na dieta pode ser considerada baixa se comparou a outros estudos (por exemplo. Bonvicino e Bezerra 2003). Este padrão foi mantido ao longo do período de estudo inteiro e foi relacionado principalmente ao consumo alto das espécies C. tener.O peso comum de C. tener e N. lasiurus consumido por corujas de celeiro era menor em 2005 de agosto, enquanto indicando uma maior contribuição de jovens nesta amostra. Desde então não há nenhum estudo sobre a reprodução destas espécies na área, não era possível deduzir se o consumo mais alto de jovens por este mês é relacionado a uma maior abundância desta classe de idade no ambiente. A comparação das freqüências relativas de espécies roedoras na dieta e no ambiente indicou seletividade no consumo de alguns roedores de sigmodontine (C. expulsus, C. tener e O. nigripes). Porém, deveria ser mostrado que a abundância de presa no ambiente necessariamente pode não corresponder à real disponibilidade deles a um determinado predador (Jaksic 1989). Características de comportamento (por exemplo. padrão de atividade e uso de hábitat) e morfológicas (tamanho de corpo e conspicuidade) podem resultar em variação de interspecific em vulnerabilidade para depredação pela coruja de celeiro (Derting e Cranford 1989). Granzinolli e Motta-júnior (2006) sugeriu que a seletividade de C. tener por predadores aviário podem estar devido à vulnerabilidade mais alta deste roedor, desde que tem hábitos terrestres e usos áreas abertas.Composição de espécies de mamíferos pequenos varia pelo biome de Cerrado, enquanto apresentando particularidades regionais (Alho, 1981; Johnson al de et., 1999; Vieira 2003). A dieta da coruja de celeiro também varia em relação às espécies o mais mais consumidas em cada localidade, com a presa principal que alterna entre os roedores N. lasiurus, C. expulsus, C. tener, O. nigripes e lasiotis de Thalpomys o Thomas, 1916 (o Motta-Júnior e Talamoni, 1996; O Motta-Júnior e Alho, 2000; Bonvicino e Bezerra, 2003; estudo presente). Possíveis fatores que poderiam explicar estas mudanças incluem diferenças em tipos de hábitat, em abundância relativa de espécies de mamífero pequenas e/ou em distribuição estatística de classes de tamanho de presa (Jaksic et al., 1982).Junto sua distribuição, a coruja de celeiro pode consumir roedores comensal, porém, a freqüência deles/delas na dieta normalmente é baixa (o Clark e Bunck 1991). Apesar do estudo presente tido sido administrado em uma área de anthropic, o consumo de M. musculus (n = 9) e R. rattus (n = 2) era raro. Estas espécies são principalmente associadas com atividades humanas e o aumento da abundância deles/delas pode ser usado como um indicador de degradação ambiental (o Clark e Bunck 1991). No estudo presente, sugere o baixo consumo destas espécies que a coruja de celeiro gasta mais caça de tempo em áreas distante de determinações humanas que podem explicar a falta de correlação entre espécies de presa na dieta e em áreas urbanas.A segunda espécie roedora mais consumida pela coruja de celeiro na área de estudo era N. lasiurus, o reservatório principal de hantavirus no biome de Cerrado (o Souza al de et., 2002; Suzuki et al., 2004). O consumo deste roedor pela coruja de celeiro era maior em agosto, enquanto coincidindo com a ocorrência mais alta de casos de HCPS na região (o Ferreira 2003). Assim, a coruja de celeiro poderia fazer um papel importante no controle de N. lasiurus em Uberlândia, contribuindo à evitação da expansão de infecções de hantavirus nesta municipalidade. Embora conhecido de por muito tempo na Ásia, o hantaviruses são considerados uma doença emergente na América (Corteguera 2002). Entre os fatores que contribuem ao aumento no número de casos desta doença é mudanças ambientais que favorecem as pessoas contatam com roedores, desenvolvimento especialmente agrícola (o Morse 1995). Isso parece ser o caso para o biome de Cerrado, desde aproximadamente 80% de sua área total foi modificado por atividades humanas (Alho e Martins, 1995; Myers et al., 2000), com o leste e áreas de sudeste que são os altamente fragmentaram para agricultura, ranching de gados e expansão urbana (Cavalcanti e Joly 2002). A expansão de ambientes de anthropic é uma realidade no mundo presente e se houver nenhuma preocupação e ações políticas para preservar áreas mínimas de hábitats naturais, isso assegura a manutenção de relações de predador-presa, um aumento no contato de humano e populações roedoras é esperado (Lemos et al., 2004) e, por conseguinte, na disseminação de doenças transmitida por estes animais.Reconhecimentos Nós agradecemos UM. UM. Giaretta, UM. M. S. o Siqueira e J. F. Pinese para valiosas sugestões, para UNITRI - Centro Universitário fazem Triângulo para permissão administrar trabalho de campo no campus e para CCZ - Centro de Controle de Zoonose por prover os dados em abundância relativa de roedores em Uberlândia. Um. M. R. o Bezerra ajudou com a identificação de mamíferos pequenos depositada na coleção do Museu de Biodiversidade faça Cerrado. O Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Superior de Nível (CAPAS) proveu uma bolsa de estudos diplomado a L. Magrini e apoio financeiro (PRODOC) para K. G. Facure. References AGÜERO, DA. and POLEO, Y., 2000. Potencial depredador de la lechuza de campanario (Tyto alba) sobre poblaciones de ratas em cultivos de arroz. Invest. Agric., vol. 5, no. 1, p. 1-8. [  HYPERLINK 
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PredaçãO De Pequenos MamíFeros Por Suindara (Tyto Alba)

  • 1. Brazilian Journal of Biology Versão impressa ISSN 1519-6984 Braz. J. Biol. v.68 n.4 São Carlos nov. 2008 doi: 10.1590/S1519-69842008000400007 ECOLOGY Barn owl (Tyto alba) predation on small mammals and its role in the control of hantavirus natural reservoirs in a periurban area in southeastern Brazil Predação de pequenos mamíferos por suindara (Tyto alba) e seu papel no controle de reservatórios naturais de hantavírus em uma área periurbana no Sudeste do Brasil Magrini, L.; Facure, KG.* Laboratório de Taxonomia, Ecologia Comportamental e Sistemática de Anuros Neotropicais, Instituto de Biologia, Universidade Federal de Uberlândia - UFU, Rua Ceará, s/n, bloco 2d, sala 22b, CP 593, CEP 38400-902, Uberlândia, MG, Brazil ABSTRACT The aim of this study was to inventory the species of small mammals in Uberlândia, Minas Gerais, Brazil, based on regurgitated pellets of the barn owl and to compare the frequency of rodent species in the diet and in the environment. Since in the region there is a high incidence of hantavirus infection, we also evaluate the importance of the barn owl in the control of rodents that transmit the hantavirus. Data on richness and relative abundance of rodents in the municipality were provided by the Centro de Controle de Zoonoses, from three half-yearly samplings with live traps. In total, 736 food items were found from the analysis of 214 pellets and fragments. Mammals corresponded to 86.0% of food items and were represented by one species of marsupial (Gracilinanus agilis) and seven species of rodents, with Calomys tener (70.9%) and Necromys lasiurus (6.7%) being the most frequent. The proportion of rodent species in barn owl pellets differed from that observed in trap samplings, with Calomys expulsus, C. tener and Oligoryzomys nigripes being consumed more frequently than expected. Although restricted to a single place and based on few individuals, the present study allowed the inventory of eight species of small mammals in Uberlândia. The comparison of the relative frequencies of rodent species in the diet and in the environment indicated selectivity. The second most preyed upon species was N. lasiurus, the main hantavirus reservoir in the Cerrado biome. In this way, the barn owl might play an important role in the control of this rodent in the region, contributing to the avoidance of a higher number of cases of hantavirus infection. Keywords: Calomys tener, Hantavirus Cardio-Pulmonary Syndrome, Necromys lasiurus, prey selection, Strigiformes. RESUMO O objetivo deste estudo foi inventariar as espécies de pequenos mamíferos em Uberlândia, Minas Gerais, Brasil, com base em pelotas regurgitadas de suindara e comparar a freqüência das espécies de roedores na dieta e no ambiente. Como na região ocorre grande incidência de casos de hantavirose, também se avaliou a importância da suindara no controle de roedores que transmitem o hantavírus. Os dados de riqueza e abundância relativa de roedores no município foram fornecidos pelo Centro de Controle de Zoonoses, a partir de três amostragens semestrais com armadilhas. No total, foram encontrados 736 itens alimentares a partir da análise de 214 pelotas e fragmentos de regurgitação. Os mamíferos corresponderam a 86,0% dos itens alimentares e estiveram representados por uma espécie de marsupial (Gracilinanus agilis) e sete espécies de roedores, sendo os mais freqüentes Calomys tener (70,9%) e Necromys lasiurus (6,7%). A proporção das espécies de roedores nas pelotas da suindara diferiu daquela observada nas coletas com armadilhas, sendo que as espécies Calomys expulsus, C. tener e Oligoryzomys nigripes foram consumidas com maior freqüência do que o esperado. Apesar de restrito a um único local e baseado em poucos indivíduos, o presente estudo permitiu inventariar oito espécies de pequenos mamíferos em Uberlândia. A comparação da freqüência relativa das espécies de roedores na dieta e no ambiente indicou a existência de seletividade. A segunda espécie mais predada foi N. lasiurus, o principal reservatório de hantavírus no bioma Cerrado. Desta forma, a suindara parece desempenhar um importante papel no controle desse roedor na região, contribuindo para evitar um maior número de casos de hantavirose. Palavras-chave: Calomys tener, Necromys lasiurus, seleção de presas, Síndrome Cardio-Pulmonar por Hantavírus, Strigiformes. 1. IntroduçãoEstudos na ecologia de alimentação da coruja de celeiro, alba de Tyto (Scopoli 1769), é comum e mundialmente, particularmente na Europa e Norte a América (Hamilton e Neill, 1981; Jaksic et al., 1982; O Clark e Bunck, 1991; Torre et al., 1997; Ame al de et., 2000). Esta freqüência alta de estudos é principalmente devida à distribuição larga das espécies e para o hábito de corujas regurgitar pelotas compactas com restos de presa bem preservados, normalmente debaixo de abrigos ou ninhos (Doente, 1997; O Motta-Júnior e Alho, 2000; Bonvicino e Bezerra, 2003; O Corrêa e Roa 2005). Em América do Sul, informação sobre a dieta da coruja de celeiro está concentrada no cone sul do continente, principalmente no Chile e Argentina (Jaksic et al., 1982; Ebensperger et al., 1991; Pardiñas e Cirignoli, 2002; O Corrêa e Roa 2005), e ainda está escasso em Brasil onde ficou incipiente só recentemente (o Motta-Júnior e Talamoni, 1996; O Motta-Júnior e Alho, 2000; Bonvicino e Bezerra, 2003; O Escarlate-Tavares e Pessoa 2005).Mamíferos pequenos, especialmente roedores, são a presa principal da coruja de celeiro (Jaksic et al., 1982; Ebensperger et al., 1991) e sua dieta é considerada uma reflexão precisa da composição de fauna local e flutuação populacional (o Clark e Bunck, 1991; Ame al de et., 2000). Pelotas regurgitadas da coruja de celeiro foram por muito tempo instruídas (Pearson e Pearson, 1947; Jaksic et al., 1982; Pardiñas e Cirignoli 2002), não só por descrever a dieta e relações de trophic com outras espécies predatórias (Ebensperger et al., 1991; O Corrêa e Roa 2005), mas também focalizando a riqueza e abundância relativa de mamíferos pequenos (Jaksic et al., 1982; Pardiñas e Cirignoli, 2002; Bonvicino e Bezerra, 2003; O Escarlate-Tavares e Pessoa 2005), padrões de distribuição geográfica (o Barbosa al de et., 1992; Torre 2001), e mudanças temporais em comunidades de presa (o Clark e Bunck, 1991; Ame al de et., 2000).Capture com armadilhas ao vivo é o método mais comum usado para o estudo de mamíferos terrestres pequenos (por exemplo. Alho, 1981; Dietz, 1983; Al de et de éguas., 1986; Johnson al de et., 1999; Bonvicino et al., 2002; Vieira 2003). Porém, a análise de pelotas regurgitadas de espetáculos de corujas de celeiro diferenças significantes em relação a tal um método, qualitativo e quantitativo (Torre et al., 2004), e pode ser útil para complementar o inventário de espécies que vivem em uma determinada área (Bonvicino e Bezerra, 2003; O Escarlate-Tavares e Pessoa 2005).A predominância de roedores na dieta da coruja de celeiro tem chamado a atenção pelo papel destas espécies no controle biológico de pestes agrícolas (por exemplo. Agüero e Poleo, 2000; Lekunze et al., 2001). Roedores também são associados com vários zoonose (Dabanch 2003) e o aumento das populações deles/delas debaixo de certas condições pode contribuir à disseminação de doenças em humanos (Morse, 1995; Corteguera 2002). Apesar da importância reconhecida da coruja de celeiro no regulamento de roedores prejudicial para agricultura, não há nenhuma investigação de estudo sua contribuição no controle de reservatórios de espécies de doenças.O hantaviruses são agentes infecciosos disseminados por roedores em várias partes do mundo (Enria e Levis 2004). No continente americano, eles causam o Hantavirus Síndrome Cardio-pulmonar (HCPS), com uma letalidade que alcança 50%, e são transmitidos a humanos pela inalação de partículas eliminada nas excreções de roedores selvagens (o Ferreira 2003). Desde 1993, um número crescente de casos de HCPS foi diagnosticado anualmente em muitos estados de Brasil, particularmente no sul e sudeste (Pincelli et al 2003). Em 2004 de março, o Estado de Minas Gerais, Brasil do sudeste, era o terço em ocorrência de casos (n = 54), com a Municipalidade de Uberlândia que é um do mais afetado (Suzuki et al., 2004). A preocupação com a doença em Uberlândia incitou uma coleção sistemática de roedores para a identificação de reservatórios naturais de hantavirus na municipalidade (o Moreira al de et., 2003).Os objetivos principais deste estudo são: 1) aumentar o conhecimento sobre a ecologia de alimentação da coruja de celeiro em território brasileiro; 2) inventariar mamíferos pequenos em uma área de periurban na região ocidental de estado de Minas Gerais; 3) comparar a freqüência relativa de espécies roedoras na dieta da coruja de celeiro e no ambiente e 4) avaliar a importância da coruja de celeiro no controle de populações roedoras que transmitem hantavirus. 2. Material e métodosEste estudo foi administrado no campus do Centro Universitário faça Triângulo (UNITRI), situado na área de periurban de Uberlândia (18° 55' S e 48° 17' W; 750 m de altitude), Minas Gerais o Brasil estatal, do sudeste. A vegetação nativa da área estava principalmente composta de Vereda, uma comunidade de pântano de palma que faz parte do biome de Cerrado - um mosaico de formações abertas, arbustos e florestas (o Coutinho 1978), agora reduziu à margem de cursos de água. A periferia do campus está ocupada por residências, rodovias, pastos e soja e plantações de milho. O clima é o Aw de Köppen, caracterizado por temperaturas altas (sobre 20 °C) e duas estações bem definidas: uma estação quente e molhada, de outubro a abril, e um resfriado e seca um, de maio a setembro (o Araújo al de et., 1997). Foram investigados hábitos de comida de corujas de celeiro e composição de espécies de mamíferos pequenos pela análise de pelotas regurgitadas colecionada, acumulado debaixo de um abrigo usado por um par de coruja de celeiro. O abrigo era o telhado de um elevador panorâmico na parte externa de um três-pavimento que constrói a UNITRI. Amostras eram reunidas em quatro momentos diferentes: Maio e 2003 de outubro, 2004 de maio e 2005 de agosto, representando, em toda ocasião, de um para três meses da dieta dos indivíduos instruídos.Foram armazenadas pelotas individualmente e conservaram em álcool 70% até análise. Foram identificados restos de presa baseado na literatura (Anderson, 1997; Eisenberg e Redford 1999) e comparações com uma coleção de referência de mamíferos pequenos depositada no Museu de Biodiversidade fazem Cerrado (Universidade Federal de Uberlândia, Minas Gerais) e com espécimes na coleção do Departamento de Zoologia (Universidade de Brasília, Distrito Federal). Nomenclatura mamífero seguiu o Wilson e Reeder (2005) e Weksler et al. (2006). Foram identificados pássaros para ordenar por exame de barbules com um microscópio e usando uma chave de identificação (Dia 1966).A importância de cada categoria de comida na dieta estava baseado em sua freqüência relativa (porcentagem de artigos de comida totais representada pela categoria de comida). Os valores ms do número de artigos por pelota em cada coleção foram comparados por Análise de Discrepância (Zar 1984).Foi computada diversidade mamífero na dieta baseado em freqüências relativas de espécies, enquanto usando o índice de Levins (B) (Meio-fios 1989). Para permitir comparações entre coleções, foram unificados (Bstd) valores de B (Meio-fios 1989).As proporções de espécies e categorias de presa em cada coleção foram comparadas através de .2 testes, com correção de Yates quando grau de liberdade era um (Zar 1984).Massa de corpo (g) de indivíduos consumidos foi calculada baseado em comprimento de mandíbula (mm.), enquanto usando base 10 equações logarítmicas da literatura (o Motta-Júnior e Alho 2000). Para tener de Calomys (Winge 1887), massa de corpo de tronco = 4.23 (anote comprimento de mandíbula) - 2.88; n = 119; r2 = 0.75; P < 0.001 e para lasiurus de Necromys (Lund 1841), massa de corpo de tronco = 4.40 (anote comprimento de mandíbula) - 3.32; n = 286; r2 = 0.79; P < 0.001 (o Motta-Júnior e Alho 2000). A massa comum de C. tener e N. lasiurus em coleções de pelota diferentes foram comparados por Análise de Discrepância e o teste de Tukey (Zar 1984). Dados em abundância relativa de roedores em Uberlândia, usado como um índice de disponibilidade de presa para corujas de celeiro, estava baseado nos dados originais de Souza al de et. (2002) e Moreira al de et. (2003) contanto pelo Centro de Controle de Zoonose. Roedores eram reunidos com armadilhas ao vivo em três ocasiões: Julho-agosto, 2000, dezembro, 2000-janeiro, 2001 e julho-agosto, 2001 e em dois ambientes: rural e urbano. As proporções de espécies roedoras em pelotas de coruja de celeiro e em amostragens de armadilha foi comparado pelo .2 teste (Zar 1984). Índice de preferência alfa varonil (Meio-fios 1989) foi usado para calcular seletividade forrageando. Diferenças na ordem de importância de espécies de presa na dieta e em áreas rurais e urbanas foi analisado usando o coeficiente de correlação de grau do Spearman (Zar 1984). 3. ResultadosUm total de 736 artigos de comida foi achado em 214 pelotas e fragmentos colecionados entre maio, 2003 e agosto, 2005 (Mesa 1). O número de artigos por pelota variou de um para 10 e não diferiu ao longo do período de estudo (ANOVA, F3, 93 = 0.115; P = 0.951), com uma média global de 4.19 presa / pelota.Foram identificadas treze taxa na dieta da coruja de celeiro na área de estudo (Mesa 1). Mamíferos corresponderam 86.0% de artigos de comida e foi representado por uma espécies de marsupial (agilis de Gracilinanus (Burmeister 1854)) e sete espécies de roedores, com tener de Calomys (70.9%) e lasiurus de Necromys (6.7%) sendo o mais freqüente. Pássaros e insetos constituíram 7.9% e 6.1% da presa total respectivamente (Mesa 1). A diversidade de mamíferos na dieta variou de 0.055 para 0.126 (mesa 1).A massa calculada de indivíduos consumidos variou de 2.0 g para 24.0 g (n = 399) para C. tener (Figure 1a), com 71.7% entre 4.0 g e 9.9 g e de 12.0 g para 37.0 g para N. lasiurus (n = 42), com 69.0% entre 12.0 e 25.9 g (Figure 1b). O peso comum diferiu ao longo do período de estudo para C. tener (ANOVA; F3, 395 = 3.097; P = 0.027) e N. lasiurus (ANOVA; F3, 38 = 4.448; P = 0.009). Para ambas as espécies, calculou a média massa de indivíduos consumidos era inferior em 2005 de agosto (C. tener: mau = 7.07 g; SD = 3.05; n = 75; N. lasiurus: mau = 16.97 g; SD = 7.43; n = 16) e mais alto em 2004 de maio (C. tener: mau = 8.32 g; SD = 3.04; n = 147; N. lasiurus: mau = 25.64 g; SD = 6.20; n = 15). Espécies roedoras comum à dieta de corujas de celeiro e para capturas com armadilhas ao vivo era N. lasiurus (38.75% de indivíduos capturados), C. tener (34.75%), musculus de Mus Linnaeus, 1758 (23.00%), expulsus de Calomys (Lund 1841) (1.50%), nigripes de Oligoryzomys (Olfers 1818) (0.75%), subflavus de Cerradomys (o Wagner 1842) (0.75%) e rattus de Rattus (Linnaeus 1758) (0.50%).A proporção de N. lasiurus não diferiram entre áreas rurais e urbanas (.2 = 2.644; d.f. = 1; P = 0.104). Tener de Calomys foi capturado principalmente em área rural (.2 = 74.571; d.f. = 1; P < 0.001) e M. musculus em área urbana (.2 = 158.739; d.f. = 1; P < 0.001). Dados combinando de acordo com estação, N. lasiurus foi capturado em uma proporção mais alta durante a estação molhada (.2 = 23.645; d.f. = 1; P < 0.01) e C. tener (.2 = 8.279; d.f. = 1; P = 0.004) e M. musculus (.2 = 4.345; d.f. = 1; P = 0.037) durante a estação seca (Mesa 2). A proporção de espécies roedoras em pelotas de coruja de celeiro diferidas disso observado em amostragens de armadilha (.2 = 324.476; d.f. = 4; P < 0.001), com as espécies C. expulsus, C. tener e O. nigripes que freqüentemente é consumido mais que esperou (Mesa 3). Considerando cada ambiente separadamente, foi correlatada a freqüência de espécies roedoras na dieta significativamente com disponibilidade de presa na área rural (rs = 0.865; n = 7; P < 0.025), mas não na área urbana (rs = 0.519; n = 7; P > 0.10). 4. DiscussãoA análise de pelotas regurgitadas de corujas de celeiro era útil para obter informação sobre diversidade de espécies e população caracteriza de mamíferos pequenos. Apesar de ser restringido a uma única área e baseado em poucos indivíduos, o estudo presente permitiu o inventário de oito espécies de mamíferos pequenos em Uberlândia. Baseado em estudos prévios, mamíferos pequenos são a presa principal da coruja de celeiro, com a freqüência relativa de roedores que variam de 64.1 para 95.8% (Jaksic et al., 1982; O Clark e Bunck, 1991; Ebensperger et al., 1991; Ame al de et., 2000; O Corrêa e Roa, 2005; O Escarlate-Tavares e Pessoa 2005). Na área de estudo, mamíferos pequenos constituíram também a maioria da dieta das espécies, representou principalmente por roedores de muroid (85.2% da presa).O baixo consumo de insetos achado no estudo presente pode ser relacionado ao número pequeno de amostras colecionado na estação molhada, desde que é durante esta estação que este tipo de presa é capturado mais freqüentemente por corujas de celeiro (o Motta-Júnior e Alho 2000). Porém, até mesmo nos estudos onde a freqüência de artrópodes na dieta era alta, a contribuição deles/delas em biomassa era desprezível (Ebensperger et al., 1991; O Motta-Júnior e Talamoni 1996).O número mau de artigos de presa por pelota no estudo presente (4.19) era semelhante ou maior que esses informaram para outras localidades no Brasil (Bonvicino e Bezerra, 2003; O Escarlate-Tavares e Pessoa 2005). Número mais alto de artigos de presa por pelota pode indicar um maior tempo gastou caça e um consumo mais alto de menos energicamente espécies lucrativas (al de et de Amor., 2000). Áreas de Periurban são mais vulneráveis a perda de hábitat e degradação devido a pressões de anthropic. Estudos futuros na dieta da coruja de celeiro na área de estudo permitiriam a descoberta de mudanças eventuais no número de artigos de presa por pelota e os relacionar ao grau de impacto ambiental na região. Estas mudanças foram verificadas na Inglaterra como conseqüência de redução de vegetação nativa, enquanto resultando em perda de hábitat para várias espécies de mamíferos pequenos e outra presa de potencial, conduzindo a um declínio nas populações de coruja de celeiro durante o vigésimo século (al de et de Amor., 2000).Hábitats heterogêneos e complexos normalmente apresentam riqueza de espécies mais alta que quanto à estrutura hábitats uniformes (Alho, 1981; Agosto, 1983; Johnson al de et., 1999). Apesar das alterações de anthropic na área de estudo, o número de espécies de roedores na dieta da coruja de celeiro era semelhante a isso achado em outras regiões de Brasil, até mesmo em áreas protegidas (por exemplo. o Motta-Júnior e Talamoni, 1996; O Motta-Júnior e Alho 2000). Porém, a diversidade de mamíferos na dieta pode ser considerada baixa se comparou a outros estudos (por exemplo. Bonvicino e Bezerra 2003). Este padrão foi mantido ao longo do período de estudo inteiro e foi relacionado principalmente ao consumo alto das espécies C. tener.O peso comum de C. tener e N. lasiurus consumido por corujas de celeiro era menor em 2005 de agosto, enquanto indicando uma maior contribuição de jovens nesta amostra. Desde então não há nenhum estudo sobre a reprodução destas espécies na área, não era possível deduzir se o consumo mais alto de jovens por este mês é relacionado a uma maior abundância desta classe de idade no ambiente. A comparação das freqüências relativas de espécies roedoras na dieta e no ambiente indicou seletividade no consumo de alguns roedores de sigmodontine (C. expulsus, C. tener e O. nigripes). Porém, deveria ser mostrado que a abundância de presa no ambiente necessariamente pode não corresponder à real disponibilidade deles a um determinado predador (Jaksic 1989). Características de comportamento (por exemplo. padrão de atividade e uso de hábitat) e morfológicas (tamanho de corpo e conspicuidade) podem resultar em variação de interspecific em vulnerabilidade para depredação pela coruja de celeiro (Derting e Cranford 1989). Granzinolli e Motta-júnior (2006) sugeriu que a seletividade de C. tener por predadores aviário podem estar devido à vulnerabilidade mais alta deste roedor, desde que tem hábitos terrestres e usos áreas abertas.Composição de espécies de mamíferos pequenos varia pelo biome de Cerrado, enquanto apresentando particularidades regionais (Alho, 1981; Johnson al de et., 1999; Vieira 2003). A dieta da coruja de celeiro também varia em relação às espécies o mais mais consumidas em cada localidade, com a presa principal que alterna entre os roedores N. lasiurus, C. expulsus, C. tener, O. nigripes e lasiotis de Thalpomys o Thomas, 1916 (o Motta-Júnior e Talamoni, 1996; O Motta-Júnior e Alho, 2000; Bonvicino e Bezerra, 2003; estudo presente). Possíveis fatores que poderiam explicar estas mudanças incluem diferenças em tipos de hábitat, em abundância relativa de espécies de mamífero pequenas e/ou em distribuição estatística de classes de tamanho de presa (Jaksic et al., 1982).Junto sua distribuição, a coruja de celeiro pode consumir roedores comensal, porém, a freqüência deles/delas na dieta normalmente é baixa (o Clark e Bunck 1991). Apesar do estudo presente tido sido administrado em uma área de anthropic, o consumo de M. musculus (n = 9) e R. rattus (n = 2) era raro. Estas espécies são principalmente associadas com atividades humanas e o aumento da abundância deles/delas pode ser usado como um indicador de degradação ambiental (o Clark e Bunck 1991). No estudo presente, sugere o baixo consumo destas espécies que a coruja de celeiro gasta mais caça de tempo em áreas distante de determinações humanas que podem explicar a falta de correlação entre espécies de presa na dieta e em áreas urbanas.A segunda espécie roedora mais consumida pela coruja de celeiro na área de estudo era N. lasiurus, o reservatório principal de hantavirus no biome de Cerrado (o Souza al de et., 2002; Suzuki et al., 2004). O consumo deste roedor pela coruja de celeiro era maior em agosto, enquanto coincidindo com a ocorrência mais alta de casos de HCPS na região (o Ferreira 2003). Assim, a coruja de celeiro poderia fazer um papel importante no controle de N. lasiurus em Uberlândia, contribuindo à evitação da expansão de infecções de hantavirus nesta municipalidade. Embora conhecido de por muito tempo na Ásia, o hantaviruses são considerados uma doença emergente na América (Corteguera 2002). Entre os fatores que contribuem ao aumento no número de casos desta doença é mudanças ambientais que favorecem as pessoas contatam com roedores, desenvolvimento especialmente agrícola (o Morse 1995). Isso parece ser o caso para o biome de Cerrado, desde aproximadamente 80% de sua área total foi modificado por atividades humanas (Alho e Martins, 1995; Myers et al., 2000), com o leste e áreas de sudeste que são os altamente fragmentaram para agricultura, ranching de gados e expansão urbana (Cavalcanti e Joly 2002). A expansão de ambientes de anthropic é uma realidade no mundo presente e se houver nenhuma preocupação e ações políticas para preservar áreas mínimas de hábitats naturais, isso assegura a manutenção de relações de predador-presa, um aumento no contato de humano e populações roedoras é esperado (Lemos et al., 2004) e, por conseguinte, na disseminação de doenças transmitida por estes animais.Reconhecimentos Nós agradecemos UM. UM. Giaretta, UM. M. S. o Siqueira e J. F. Pinese para valiosas sugestões, para UNITRI - Centro Universitário fazem Triângulo para permissão administrar trabalho de campo no campus e para CCZ - Centro de Controle de Zoonose por prover os dados em abundância relativa de roedores em Uberlândia. Um. M. R. o Bezerra ajudou com a identificação de mamíferos pequenos depositada na coleção do Museu de Biodiversidade faça Cerrado. O Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Superior de Nível (CAPAS) proveu uma bolsa de estudos diplomado a L. Magrini e apoio financeiro (PRODOC) para K. G. Facure. References AGÜERO, DA. and POLEO, Y., 2000. Potencial depredador de la lechuza de campanario (Tyto alba) sobre poblaciones de ratas em cultivos de arroz. Invest. Agric., vol. 5, no. 1, p. 1-8. [ HYPERLINK javascript:void(0); Links ] ALHO, CJR., 1981. Small mammal populations of Brazilian Cerrado: the dependence of abundance and diversity on habitat complexity. Rev. Brasil. Biol. = Braz. J. Biol., vol. 41, no. 1, p. 223-230. 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