Niveles Altos De Acaricidas Y AgroquíMicos En Colmenares De AméRica Del Norte

Niveles altos de acaricidas y agroquímicos en
colmenares de América del Norte: consecuencias de
la salud de las Abejas.

1*
Christopher A. Mullin , Maryann Frazier 1, James L. Frazier 1, Sara
Ashcraft 1, Roger Simonds 2, Dennis vanEngelsdorp 3, Jeffery S. Pettis4
1Departamento de Entomología de la Universidad del Estado de Pennsylvania, University Park, Pennsylvania,

Estados Unidos de América,2Laboratorio Nacional de Ciencias, Departamento de Agricultura de Estados -

Servicio de Mercadeo Agrícola, Gastonia, Carolina del Norte, Estados Unidos de América, 3Departamento de

Agricultura de Pennsylvania, Harrisburg, Pennsylvania, Estados Unidos de América, 4Laboratorio de

Investigación de Abeja, Estados Unidos Departamento de Agricultura - Servicio de Investigación Agrícola en

Beltsville, Maryland, Estados Unidos de América

Fondo

Las recientes caídas en las abejas melíferas para la polinización de cultivos amenazan frutas,
frutos secos, hortalizas y producción de semillas en los Estados Unidos. Un amplio estudio de
residuos de plaguicidas se llevó a cabo en muestras de apicultores migratorios y otros en 23
estados y una provincia canadiense y varios sistemas agrícolas de cultivo durante el 2007-08
estaciones de crecimiento.

Metodología / Hallazgos Principales

Hemos utilizado LC / MS-MS y GC / MS para analizar las abejas y las matrices de la colmena
de residuos de plaguicidas que utiliza un método modificado QuEChERS. Hemos encontrado
121 diferentes plaguicidas y metabolitos en 887 cera, polen, las abejas y las muestras de la
colmena. Casi el 60% de la cera 259 y 350 muestras de polen contenido por lo menos un
insecticida sistémico, y más del 47% en ambas partes acaricidas en la colmena y fluvalinato
coumafos, y clorotalonil, un fungicida de uso común. En el polen de abeja se encontraron
clorotalonil a niveles de hasta 99 ppm y el aldicarb insecticidas, carbaril, clorpirifos e
imidacloprid, fungicidas boscalid, captan y miclobutanil, y pendimetalina herbicida en los
niveles 1 ppm. Casi todas las muestras de peine y la fundación de cera (98%) estaban
contaminadas con un máximo de 204 y 94 ppm, respectivamente, de fluvalinato y coumafos,
y cantidades más bajas de los productos de degradación amitraz y clorotalonil, con un
promedio de 6 detecciones de pesticidas por muestra y un máximo de 39. Hubo menos
plaguicidas encontrados en adultos y crías con excepción de las vinculadas a las abejas mata
permetrina (20 ppm) y el fipronil (3,1 ppm).

1

Conclusiones / Significado

El 98 pesticidas y metabolitos detectados en las mezclas de hasta 214 ppm en el polen de
abeja por sí sola representa un nivel notablemente alto de sustancias tóxicas en la cría y
alimentación de adultos de este polinizador principal. Esto representa más de la mitad de las
incidencias de plaguicidas máxima individual alguna vez reportados los colmenares. Mientras
que la exposición a muchos de estos neurotóxicos agudos y subletales provoca reducciones
en la aptitud miel de abeja, los efectos de estos materiales en combinaciones y su asociación
directa con CCD o deterioro de la salud de abejas está por determinar.

Cita: CA Mullin, Frazier M, JL Frazier, S Ashcraft, Simonds R, et al. (2010) Niveles altos de
acaricidas y agroquímicos en colmenares de América del Norte: Implicaciones para la Salud de
abejas de miel. PLoS ONE 5 (3): e9754. Doi: 10.1371/journal.pone.0009754

Editor: Frédéric Marion-Poll, INRA - París 6 - AgroParisTech, Francia

Recibido: 22 de diciembre 2009; Aceptado: 26 de febrero 2010; de publicación: 19 de marzo
2010

Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Creative Commons
declaración de dominio público según el cual, una vez colocado en el dominio público, este trabajo
puede ser libremente reproducido, distribuido, transmitido, modificado, transformado, o utilizado
por cualquier persona con cualquier objeto lícito.

Financiación: La financiación fue recibido de Apicultores del Estado de la Florida, National Honey
Board, Penn State College de Ciencias Agrícolas, el Proyecto Apis mellifera (PAM), Tampa Bay
Apicultores, la Fundación para la Preservación de abejas de la miel, y los Estados Unidos
Departamento de Agricultura de los críticos Temas del programa. Los donantes no participó en el
diseño del estudio, recopilación de datos y el análisis, la decisión de publicar, o de la preparación
del manuscrito.

Intereses contrapuestos: Los autores han declarado que no existen intereses contrapuestos.

* E-mail: camullin@psu.edu

I NTRODUCCIÓN Top

EE.UU. Un tercio de abejas de colonias en el se perdieron durante cada uno de los últimos
tres inviernos entre '06-'09 [1]- [3]. Esta alarmante durante el invierno, junto con otras
pérdidas de este polinizador principal, Apis mellifera L., así como las de los polinizadores
nativos, se ha documentado en América del Norte y Europa [4], [5]. La manifestación más
reciente de esta disminución, Colony Collapse Disorder (CCD), ha dado lugar a un importante
esfuerzo de colaboración con participación de varios universidades de concesión de tierras,
los Departamentos de Agricultura y el USDA. En los últimos dos años, el CCD de trabajo en
equipo ha estado investigando la posible causa (s) responsables de la CCD. CCD se

2

caracteriza por una rápida pérdida de abejas adultas, pero no la reina y de cría, así como la
falta de respuestas por las abejas invasoras ladrón y otras plagas de la colmena[1].

Los pesticidas han sido durante mucho tiempo se sospecha que una posible causa de la
disminución de abejas de miel [5], [6]. Muchos de estos son compuestos lipofílicos, como los
piretroides, organofosforados y las fungicidas y herbicidas que pueden ser monitoreados a
través de gas-espectrometría de masas convencionales de cromatografía (GC-MS). De alto
valor tecnologías de semillas han impulsado un mayor despliegue de los plaguicidas
sistémicos para proteger a todos los órganos de la planta estacionalmente, incluidas las
flores, que de manera inadvertida contamina el polen y néctar. El desarrollo más reciente de
masas en tándem de cromatografía líquida-espectrometría (LC / MS-MS) capacidad de
análisis es fundamental para el seguimiento insecticidas sistémicos, como
neonicotinoides [7], [8]. La sensibilidad mayor que se prevea por LC / MS-MS permite la
medición de los residuos a nivel de ppb sabe que afectan a las abejas subletalmente, no los
mata directamente, pero no alterar conductas o respuestas inmunes [9]- [11]. Otros
sistémicos tales como aldicarb y sus metabolitos tóxicos, y numerosos plaguicidas polares y
sus productos de degradación no pudieron ser analizados en los límites de detección sin ppb
LC-MS tecnología[12], [13].

Desde 1999, los apicultores de Francia que sufrieron pérdidas de abejas se describe como
"enfermedad de las abejas locas" han culpado a los plaguicidas neonicotinoides sistémicos
imidacloprid [14]. Los estudios de laboratorio confirmaron su toxicidad para las abejas,
incluyendo problemas de aprendizaje y memoria [10], y estudios de campo se encontraron
niveles bajos de imidacloprid en un alto porcentaje de las muestras de polen recolectado a
partir de maíz, girasol y canola [7], [8]. datos contradictorios existen para establecer una
relación causal entre el imidacloprid y pérdidas de abejas de miel, sin dejar de
reglamentación se refiere a[15].

Las interacciones entre los plaguicidas [16], subraya ácaros y enfermedades serias como el
recientemente identificado virus de parálisis aguda de Israel [IAPV, 17] son probablemente
los factores contribuyentes, y apoyar una hipótesis emergentes que ningún factor es el único
responsable por las pérdidas dramáticas de las abejas melíferas en general o para CCD
específicamente [18]. Sólo el coumafos acaricida fue consistente en los niveles superiores en
los no-CCD CCD frente a las colonias de los 50 pesticidas y metabolitos encontrados [18], el
apoyo a su papel beneficioso en la salud apiario mediante la reducción de Varroa estrés
ácaro. Los pesticidas han sido implicados en la disminución de otras especies bioindicadoras
como la alteración del comportamiento olfativo en el oeste de EE.UU. de salmón [19], lo que
altera la señalización necesaria para la contratación de la fijación de nitrógeno simbiontes
bacterianos [20], y causando alteraciones endocrinas, aumento de la susceptibilidad a la
enfermedad, y la posible disminución de las ranas y otras especies de anfibios a través de
interacciones sinérgicas con hongos chytrid [21], [22]. Una posible participación de los
plaguicidas queda por investigar en la obtención de la nariz blanca "síndrome" que está
diezmando las poblaciones de murciélagos del noreste EE.UU.[23].

3

Durante 2007 a 2008, nos muestra activamente beebread, atrapado polen, cera de cría del
nido, cera estampada, y las abejas adultas y la cría de residuos de plaguicidas. Estas
muestras fueron tomadas en gran parte de los apicultores comerciales de varios estados y
una provincia de Canadá, e incluye muestras de las colonias aparentemente sanas, así como
de las operaciones que fueron diagnosticados de CCD. Se incluyen en esta encuesta fueron
recogidos abejas muertas de las aplicaciones locales o de la comunidad de insecticidas. Un
estudio analítico amplio y sensible de 200 acaricidas, insecticidas, fungicidas y herbicidas se
llevó a cabo, entre ellos algunos ya no está registrado para su uso, para evaluar
ampliamente conocido sustancias tóxicas de las abejas y otros plaguicidas que pudieran co-
existentes. Aquí se documenta la gran cantidad de pesticidas que están presentes en las
colmenas EE.UU. y discutir sus posibles riesgos para la salud de miel de abejas.

M ATERIALES Y M ÉTODOS Top

Beehive muestras

En 2007 y 2008 se analizaron polen (total de 320 beebread, 28 de polen atrapados y anteras
muestras 2), 238 de cera (derivado principalmente del nido de cría) y 21 muestras de
fundación, y 34 inmaduros (cría) y 106 adultos de abejas muestras de residuos de
plaguicidas. Estas muestras se recogieron como parte de diferentes estudios y encuestas
epidemiológicas para investigar las posibles amenazas para la salud colonia. Los estudios e
informes se describen aquí. En enero y febrero de 2007, residente de colonias en la Florida y
California distribuidos en 13 apiarios propiedad de 11 apicultores diferentes fueron
seleccionados para participar en el estudio multicéntrico-factorial. Los colmenares fueron
clasificados como: 1) que no tienen colonias con síntomas de CCD ("control") o 2) con
síntomas de haber colonias CCD ("CCD"). Las colonias se considera que tiene síntomas CCD
cuando la población de abejas adultas fueron en una reducción evidente de la cría dejando
poca asistencia, o fueron muertos en un apiario con claros síntomas de CCD. En estas
colonias CCD donde las abejas se mantuvo, hubo insuficiencia de las abejas para cubrir las
crías, las abejas obreras restantes aparecieron jóvenes (es decir, las abejas los adultos que
son incapaces de volar), y la reina estaba presente. En un segundo estudio para investigar la
exposición a plaguicidas colonias de abejas en la polinización de manzanas dedicadas, las
muestras de polen, cera y las abejas fueron recolectadas en 47 colonias en 2007 y 2008.
Estas colonias se distribuyeron en tres huertos de manzano Pennsylvania con historias
conocidas aplicación de plaguicidas y una ubicación de control. En 2007, un estudio
longitudinal, realizado que siguió 'a las colonias en tres operaciones migratorias que se mudó
de Florida y la costa este para polinizar una variedad de cultivos (cítricos, arándanos altos
matorrales, arbustos bajos arándanos, manzanas, pepinos, calabazas, calabaza). Las
muestras de polen, cera y las abejas adultas, y la colonia medidas detalladas se realiza cada
vez que estas colonias se trasladaron a una nueva cosecha. En este último estudio [24]de un
fenómeno nuevo, que está enterrado y tapado de polen, se observó, y las muestras de polen
de estos, además de cera respectivos, se incluyen aquí. En estos tres estudios, las muestras
fueron recolectadas por los investigadores del grupo de trabajo de la CLD. En 2008, 65 del
polen, cera, las abejas adultas y muestras de miel se presentaron para su análisis

4

directamente por los apicultores de 13 estados diferentes, como parte de un programa para
compartir el coste del análisis.

En algunos casos incluidos en la muestra colonias había un ~ 15 cm por 10 cm de la sección
de panal crías removidas y envuelto en papel de aluminio y almacenados en hielo seco hasta
que se coloque en un congelador a -80 ° C. Estas secciones de panal figura de cera de abeja,
beebread y cría. Beebread y crías fueron retirados de los panales a temperatura ambiente y
se almacena junto con el resto de la cera de abejas a -20 ° C hasta su procesamiento. En
otros casos, las muestras de beebread recogidos sobre el terreno fueron retirados del nido
de cría con una espátula de limpiar con Clorox ® y enjuagar con etanol al 75% entre las
colecciones. Beebread se colocó en un tubo Eppendorf de 1,5 ml en hielo seco hasta el
almacenamiento a -20 ° C. Las muestras de cera nido de cría recogidos sobre el terreno se
raspa con una herramienta estándar esterilizados colmena en un tubo de centrífuga de 50 ml
y del mismo modo almacenado. Si bien se tuvo cuidado de las secciones de la muestra del
panal sin miel, néctar, beebread o cría, pequeños niveles de contaminación cruzada eran
inevitables. Las abejas adultas enfermera fueron retirados del nido de cría y se colocan en
tubos de centrífuga de 50 ml en hielo seco hasta que puedan ser almacenadas a -80 ° C.

En el estudio huerto de manzanas, las muestras fueron recogidas en campo como se
describe más arriba, pero se colocaron en hielo después de la recolección y se almacena en
un congelador normal (-20 ° C). Los apicultores de presentar muestras se les proporcionó un
protocolo estandarizado para la recogida, almacenamiento y envío de muestras. Se les
instruyó para congelar todas las muestras lo antes posible después de la recolección y luego
enviar muestras durante la noche o segundo día de entrega en contenedores aislados con
bolsas de hielo. Al llegar estas muestras se almacenaron en un congelador normal.

Fundación cera de abeja se procesa pulsa en las hojas y se utilizan como plantillas para la
construcción del peine uniforme. las muestras de cera de seis diferentes comerciales y dos
fuentes privadas fueron analizados. Esto incluyó una muestra de cera de fundación de
plástico recubierto con cera.

La mayoría de las muestras (749) que se analizaron están nido de cría y la fundación de
cera, el polen y las abejas de las colonias asociados a los proyectos de investigación
específicos que se describen arriba. Mientras que el muestreo no fue completamente al azar
a través del tiempo y el espacio, que incluye colonias migratorias o estacionarias con
diagnóstico de "CCD", así como los diagnosticados como sanos, las colonias colocados en
huertos con historial de solicitud de plaguicidas conocidos, así como el control de las colonias
no queden en huertos, y las muestras presentadas por apicultores de las colonias descritas
como "no saludables", así como de las personas identificadas como "saludable". Los
resultados y la conclusión reportados son tomadas principalmente de estos datos. Además,
se analizaron 158 muestras que incluyeron matrices mixtas (polen y cera), Osmia- polen,
néctar de flores, los suplementos de la colmena (miel de maíz, el sustituto de polen), jalea
real, miel, las muestras obtenidas fuera de EE.UU. y Canadá y las muestras irradiadas .
Datos de residuos en estas muestras se incluyen en la Tabla S1.

5

Multirresiduos análisis de plaguicidas

Las muestras en todo el estudio se analizaron para 200 productos químicos en un promedio
de 171 plaguicidas y metabolitos tóxicos por análisis. Los nuevos compuestos fueron
agregados y otros eliminado en función de la falta de detección o la frecuencia de uso
insignificante donde las abejas forrajeras. el análisis de residuos de plaguicidas fue realizado
por el USDA-AMS-NSL en Gastonia, Carolina del Norte. Para el análisis de residuos de
plaguicidas-multi, un QuEChERS método modificado fue utilizado [25]que fue adaptada por 3
g en vez de la normal de 15 g de muestra. Beebread o cera peine (3 g) se pesa en un tubo
de centrífuga de 50 ml de plástico y fortificado con 100 l de el control del proceso de adición
(PCS) solución. Después de agregar 27 ml de solución de extracción (44% de agua
desionizada, el 55% acetonitrilo y 1% de ácido acético glacial), cada muestra se enriquece
con 100 l de la norma interna (ISTD) clavar solución. Para beebread, el tamaño de partícula
se reduce mediante el uso de un dispersor de alta velocidad durante 1 minuto
aproximadamente. Para cera de panal, la muestra se funde y se dispersaron por
calentamiento a 80 ° C durante 20 min en un baño de agua, seguido de un enfriamiento a
temperatura ambiente. Para cada muestra se le añade 6 g de sulfato de magnesio anhidro
(MgSO 4) y 1,5 g de acetato de sodio anhidro (NAAC). Los tubos se cierran y se agita
vigorosamente de 1 minuto, se centrifugan y 1 ml de sobrenadante Un concentrado o su
transferencia a un mini-ml el tubo de centrifugación 2 que contiene 0,05 g de aminas
primarias (PSA), 0,05 g de C18, y MgSO 0,15 g 4(Reino Química Tecnologías, Lewistown,
PA). Después de un vórtex durante 1 minuto y centrifugación, el sobrenadante resultante se
transfiere a un vial de automuestreador para el análisis por LC / MS-MS mediante un 3,5
micras, 2,1 × 150 mm Agilent Zorbax-C18 columna SB y un Agilent LC 1100 con una bomba
binaria interconectado a un Thermo Fisher-TSQ cuántica Discovery triple cuadrupolo MS.

Para el análisis de GC, una doble capa de extracción en fase sólida (SPE) cartucho que
contiene 250 mg de carbón grafitado negro (GCB) y 500 mg de PSA se prepara con
aproximadamente 0,80 g de MgSO anhidro 4añadido a la parte superior del cartucho.
Después de acondicionar el cartucho de SPE mediante la adición de un volumen de cartucho
(4,0 ml) de acetona / tolueno (7:3, v / v) con una presión positiva SPE múltiples y liberador
a los residuos, 2 ml de líquido sobrenadante A (arriba) se aplica a la cartucho. Plaguicidas
analitos se eluyen con 3 de 4 ml de acetona / tolueno (7:3, v / v) en un 15 ml graduado de
centrífuga tubo de vidrio. El uso de un N-Evaporador a 50 ° C, eluidos se secan con tolueno y
se concentró hasta un volumen final de 0,4 ml para el análisis mediante GC / MS en el
impacto de electrones e ionización negativa modos químicos. Un GC Agilent 6890 equipado
con un 0,25 mm de diámetro x 30 m J & W DB-5MS (2 micras de cine) columna capilar de la
interfaz con un triple cuadrupolo Agilent 5975 MS se utilizó. Un método paralelo se utilizó
para la cría de abejas y las matrices de adultos, excepto que el agua se elimina de la
solución de extracción debido a su alto contenido en las muestras.

Los extractos de la cera, beebread, y las abejas adultas y la camada también se analizaron
los metabolitos potencialmente tóxicos de primaria y acaricida detecciones insecticida. Esto
incluyó la oxon respectivas y de su metabolito fenólico del coumafos, chlorferone, sulfóxido y

6

sulfona de aldicarb metabolitos, y la olefina metabolitos tóxicos y 5-hidroxi de imidacloprid.
Los plaguicidas y sus metabolitos se obtuvieron en gran pureza como las normas de la EPA,
Chem Service (West Chester, PA), o el fabricante de la mayor pureza disponible.

Identidad de los plaguicidas de los padres y metabolitos en los extractos se basó en una co-
cromatografía con patrones conocidos por GC / MS y / o LC / MS MS-y la proporción de la
masa coherente abundancia padres a por lo menos dos transiciones fragmento. matriz de
masa de iones y transiciones fragmento utilizado [12]también están disponibles [26]. Un
dependiente de la matriz de límite de detección (LOD) para cada padre y el metabolito se
determinó tras el ajuste para la recuperación del ISTD.

Abeja toxicidad

Abejas LD valores son un promedio de 24-72 h de adultos toxicidad aguda de la EPA-OPP
50

ecotoxicidad de plaguicidas de base de datos [ ess.cfm
http://www.ipmcenters.org/Ecotox/DataAcc ] y la literatura primaria [27]- [29]. Norma
LD valores en términos de mg / abeja se convirtieron en partes por mil millones en relación
50

al peso corporal (ng / g de plaguicidas de abeja), multiplicando con un factor de 10.000,
equivalente to1000 ng / mg de abeja peso promedio de 0,1 ÷ g.

Los análisis estadísticos

La media, medianas, los percentiles, y los errores estándar de las medias de los distintos
plaguicidas y sus metabolitos en todos los análisis de plaguicidas de la matriz específica o
pareadas se calcularon utilizando el 0 ppb para cualquier no-detección (ND), a menos que se
indique lo contrario. En la colmena y las comparaciones entre la colonia de detecciones de
pesticidas fueron hechas por el emparejamiento 749 de abeja, polen y cera de análisis de la
muestra por colonia / matriz, y luego la clasificación para matrices colonias al mismo tiempo
en la muestra. Esta base de datos de 519 pares análisis se ha cancelado más de acuerdo a la
matriz por la identidad de la colonia si las fechas de toma de muestras no eran idénticos.
tendencias significativas fueron extraídos por correlación seguida de un análisis de regresión
lineal de estos datos utilizando Microsoft Excel los datos del paquete de análisis (ver. 11,5) o
ver SAS JMP. 9.0. Una muestra dos un ANOVA se utilizó para determinar diferencias
significativas entre los compuestos o tratamientos de la categoría P <0,05.

R ESULTADOS Top

Las abejas de miel en América del Norte están ampliamente expuestos a
múltiples pesticidas

cera y nido de fundaciones, y atrapado beebread polen cría y abejas adultas y crías que
comprende 749 muestras con 118 diferentes plaguicidas y sus metabolitos, 4894 residuos
totales de los cuales 748 fueron sistémicos, con un promedio de 6,5 detecciones por
muestra. En la cera muestras de 259 (cuadro 1 ) 87 plaguicidas y sus metabolitos se

7

encontraron con un máximo de 39 detecciones diferentes en una sola muestra, un promedio
de 8 residuos de plaguicidas diferentes cada uno. En el polen de las muestras de 350
analizadas ( Cuadro 2 ), 98 plaguicidas y productos de degradación fueron identificados, con
un máximo de 31 pesticidas diferentes en una sola muestra, y las muestras de un promedio
de 7,1 residuos de plaguicidas diferentes cada uno. El análisis de las abejas como resultado
en un menor número de detecciones ( Cuadro 3 ), con un promedio de 2,5 residuos por
cada una de las 140 muestras, con un máximo de 25 en una muestra. Sólo uno de la cera, el
polen de tres y 12 muestras de abejas no tenían plaguicidas detectables.

Cuadro 1. Resumen de las detecciones de plaguicidas en muestras de cera de abejas del norte de

colonias de abejas de América.

doi: 10.1371/journal.pone.0009754.t001

Cuadro 2. Resumen de las detecciones de plaguicidas en muestras de polen de abeja del Norte

colonias de abejas de América.


Cuadro 3. Resumen de las detecciones de pesticidas en las abejas de las colonias de abejas

de miel del Norte de América.


8

residuos múltiples prevalecieron en la abeja, el polen y las muestras de cera, con 2 o más
pesticidas detectados en el 92,3% de los 749 analizados ( Cuadro 4 ). Casi la mitad de
estas muestras (49,9%) contenían al menos un plaguicida sistémico. El binario de pareja
más frecuente de las detecciones fueron los acaricidas fluvalinato y coumafos encontró en el

13

77,7% de las muestras, seguido por el piretroide fluvalinato con el fungicida clorotalonil
(41,2%), con fluvalinato del organofosforado clorpirifos (39,4%), y los organofosforados
coumafos con clorotalonil (39,1%). Todas las abejas 393, el polen o la cera muestras con
una detección de fungicidas (52,5%), con excepción de 9, tenían al menos un piretroide o
otro insecticida organofosforado / presente acaricida. Las combinaciones ternarias más
prevalente que figuran fluvalinato y coumafos con clorotalonil (38,6% de las muestras
analizadas), clorpirifos (34,4%) o productos de degradación del acaricida amitraz (32,6%).
Al menos uno de cada uno de un insecticida / acaricida, fungicida o herbicida se encontraron
en un 28,5% de las muestras. La mayor frecuencia de combinaciones cuaternarias de
plaguicidas fueron los tres acaricidas, fluvalinato y amitraz coumafos, con clorotalonil (24%)
o clorpirifos (15,7%) o fluvalinato, coumafos, clorotalonil y el clorpirifos (19,2%).

Tabla 4. Plaguicidas incidencia en el año 749 de cera, polen y muestras de abejas de las

colonias de abejas de miel del Norte de América.


14

El análisis se centró de detecciones de sólo el polen y cera indica, además, el alto potencial
de exposición de abeja para la colmena residuos de plaguicidas. Dos o más pesticidas se
encontraron en el 98,4%, tres o más en el 91%, y cuatro o más en el 80% de los 609
muestras analizadas. Casi el 60% de estas muestras de polen y cera, en contraste con
10,7% de las muestras de abejas, que figura al menos un insecticida sistémico, el 57% en
combinación con un piretroide. La combinación binaria más frecuente fue el fluvalinato y

15

coumafos (83,1% de las muestras), seguido de fluvalinato con clorotalonil (50,0%),
coumafos con clorotalonil (47,8%), y fluvalinato con clorpirifos (46,7%). Todo el polen o la
cera 375 muestras con un residuo de fungicidas (61,7%) tuvieron al menos un otro
insecticida acaricida o presente, ya menos de 6 u 8 de estas muestras, respectivamente,
figuran un piretroide o los organofosforados. Las detecciones triples más prevalentes fueron
fluvalinato y coumafos en combinación con clorotalonil (47,2%), clorpirifos (41,0%),
productos de degradación de amitraz (41,0%), o con uno de los 43 pesticidas sistémicos
(47,9%). Al menos uno de cada uno de un insecticida / acaricida, fungicida o herbicida se
encontraron en 34,8% de las muestras, con la combinación fluvalinato, clorotalonil y
pendimetalina más frecuente (20,6%). La mayor frecuencia de las detecciones cuaternario
se fluvalinato y amitraz coumafos en combinación con clorotalonil (30,7%) o clorpirifos
(20,3%), o fluvalinato, coumafos y clorotalonil en combinación con una visión sistémica
(31,4%) o clorpirifos (26,2%).

Tendencias en los niveles de residuos en las tres matrices de primaria

La frecuente encontrar residuos de la mayoría provenía de fluvalinato y coumafos, seguido
en orden por el clorpirifos, clorotalonil, amitraz, pendimetalina, endosulfán, fenpropatrín,
esfenvalerato y la atrazina. Estos diez primeros comprenden tres acaricidas en la colmena y
cinco insecticidas, fungicidas y un cultivo de agentes de protección un herbicida ( Cuadro
4 ). En el polen, los niveles sin precedentes (hasta 99 ppm) de clorotalonil fueron
encontrados, junto con los niveles ppm de aldicarb, captan, carbaril, miclobutanil,
pendimetalina y la Varroa acaricidas ( Cuadros 2 , 4). Cerca de los niveles de ppm de
imidacloprid, clorpirifos y boscalid También se observaron en el polen, y en menor pero
grandes cantidades de fungicidas potencialmente sinérgica como fenbuconazole, el ciprodinil
y propiconazol. Casi todas las muestras de cera (98%) estaban contaminadas con fluvalinato
y coumafos hasta 204 y 94 ppm, respectivamente, junto con menores cantidades y la
frecuencia de los productos de degradación amitraz y clorotalonil. Cerca de los niveles de
ppm de clorpirifos, aldicarb, deltametrina, iprodiona y metoxifenozida También se
encontraron en cera peine ( Cuadros 1 , 4).

Baja los residuos de pesticidas en las abejas prevaleció excepción de las muestras
ocasionales asociados con alta mortalidad (véase más adelante) o con acaricida notable
(hasta 14 ppm), y cerca de carbaril ppm y detecciones clorotalonil ( cuadros 3 , 4). Aunque
unos pocos residuos de atrazina, carbendazima, ciprodinil, pronamide, dimetomorfo, y el de
degradación THPI (captan) y naftol (carbaril-1) se detectaron plaguicidas sistémicos eran por
lo general ausente de muestras de abejas ( Cuadro 3 ). No se encontraron residuos
neonicotinoides fueron encontrados en las abejas, mientras que el 23 tiacloprid, el 14 de
imidacloprid, acetamiprid y 11 detecciones 1 tiametoxam se obtuvieron de polen y cera
( Cuadros 1 , 2, 3, 4). En general, los piretroides y organofosforados dominada cera de
abejas y de los residuos totales seguido de los fungicidas, sistémicos, carbamatos y
herbicidas, fungicidas, mientras que prevaleció en el polen seguido de los organofosforados,
sistémicos, piretroides, carbamatos y herbicidas ( Cuadro 4 ). El 98 pesticidas y metabolitos
detectados en las mezclas de hasta 214 ppm en el polen de abeja por sí sola representa un

16

alto nivel de aprovechamiento notablemente de contaminantes tóxicos en la cría y
alimentación de adultos de este polinizador.

Residuos de plaguicidas varió más de seis órdenes de magnitud (1 millón de veces), y la
gran diferencia en la media, y el 90% - y el 95% de azulejos en valores (niveles en los que
sólo el 10% o el 5% de las detecciones, respectivamente, son más altos) por matriz, se
encontraron ( Cuadros 1 , 2,3, 4). Al comparar estos niveles de residuos a través de las
matrices, surge una tendencia interesante en lo que respecta a la colmena frente
externamente plaguicidas derivados en. Fluvalinato y amitraz coumafos fueron 87 -, 25 - y
33 veces más concentrado en cera, respectivamente, que el polen (Cuadro 4 ), mientras
que la subida o más cantidades equivalentes de aldicarb, clorotalonil, clorpirifos, endosulfan,
pendimetalina, fenpropatrín, azoxistrobina y otros pesticidas ambientales se encontraron en
el polen en comparación con cera. Esto es consistente con el uso crónico y acumulación a
largo plazo de estos acaricidas lipófilos en la cera, que se convierte en una fuente de
contaminación posterior de polen almacenado. Para los plaguicidas agrícolas, la mayor
indicación de la bioacumulación de cera de una fuente de polen es con el crecimiento de los
insectos altamente lipofílicas regulador, la metoxifenozida, que es 5,3 veces más frecuente
en cera ( Cuadro 4 ). En general, esta tendencia también se produjo con los piretroides.

El lipofílicas-fluvalinato altamente degradados y amitraz (DMPF y DMA) se bioacumulan en
las abejas a un mayor grado mucho que se coumafos, según lo indicado por los respectivos
de 3,6 y 3,3 veces mayor al polen de abeja proporciones de valores de los residuos significa
en relación con un 4,5- menor relación veces para coumafos ( Cuadro 4 ). El fungicida
clorotalonil lipofílico es de 100 veces menor en las abejas que en el polen o la cera, tal vez
debido a la transformación rápida de abeja o excretan metabolitos detectados. Similares
metabolismo puede explicar los bajos niveles de coumafos en las abejas en comparación con
el de otros acaricidas. fungicidas para padres y algunos metabolitos (por ejemplo, THPI),
independientemente de lipofilia o movimiento sistémico, eran por lo general carecen de las
abejas, en contraste a ser 151-veces mayor en el polen ( Tabla 4 ).

Niveles de residuos de plaguicidas y la toxicidad aguda de abeja

La comparación de los niveles de residuos ppb en matrices con DA conocidos 50los valores de
las abejas de miel en ppb relación con el peso del cuerpo que proporciona sólo un
detecciones pocos o muy por encima de la dosis letal ( Tabla 4 ). Dos muestras de abejas
muertas estaban vinculados por el análisis previo a las aplicaciones ambientales de
permetrina (19,6 ppm de residuos, LD de 1,1 ppm) y el fipronil (3,1 ppm, LD
50 0,05 ppm).
50

Sin embargo, otras muestras de abejas representada abejas restantes, y cabe señalar que
los recolectores que nunca regresó y se presume muerto no fueron incluidos en la muestra.
Para las abejas de colonias asociadas CCD, aunque sólo subletales altas cantidades de
fluvalinato (hasta 6 ppm), amitraz, coumafos y clorotalonil se detectaron. Que el contenido
de la abeja para el fungicida lipofílico este último era mucho menos (221 veces en promedio)
que los alimentos beebread ( Cuadro 4 ) de las mismas colonias indica que el metabolismo
de la matriz de plaguicidas se está produciendo en la abeja. Detectado los niveles de polen

17

de los plaguicidas se prevé que se subletales (por debajo de un décimo de la LD )a
50

excepción de ocasionales residuos de alta de la ciflutrina piretroides, la deltametrina,
fenpropatrín y fluvalinato; azinfosmetil organofosfatos, clorpirifos y coumafos; aldicarb y
carbamatos carbaril, y el fipronil y imidacloprid ( Cuadro 4 ), dependiendo de las tasas de
consumo de las abejas. los residuos de cera se espera que sea similar subletales, en función
de las tasas de transferencia a la cría o indirectamente a la alimentación, a excepción de
ocasionales altos niveles de aldicarb, bifentrina, clorpirifos, coumafos, ciflutrina,
cipermetrina, deltametrina, fenpropatrín, fipronil, fluvalinato, permetrina, piretrinas y . Los
efectos biológicos de las combinaciones de estos materiales en sus niveles dietéticos en
cualquiera de las larvas de abeja de la miel o adultos está por determinar.

En las comparaciones de la colmena de las detecciones de pesticidas

El emparejamiento por colonia / matriz de la muestra matrices al mismo tiempo, reducir
nuestra base de datos a 519 análisis que promedió 6,5 detecciones por muestra representa
102 diferentes plaguicidas y metabolitos. análisis de la Colonia se promediaron entonces, de
acuerdo a la matriz, si las fechas de muestreo no fue idéntica. Las siguientes tendencias
significativas fueron extraídos por correlación seguida de un análisis de regresión lineal de
estos datos. Fluvalinato cuentas para la mayoría del contenido acaricida de abejas (acaricida
abeja = 1,016 • abeja fluvalinato 27,5 ppb, r 2= 0,9967, p = 0,0026, n = 58; la figura. 1a )
y cera de panal (acaricida cera = 1,106 + cera • fluvalinato 2715 ppb; r 2= 0,9355, p =
0,000032, n = 58; la figura. 1b ). Fluvalinato explica la mayoría de los residuos de
plaguicidas detectados en las abejas (plaguicidas de abejas = 1,014 abejas • fluvalinato 38,1
ppb, r 2= 0,9955, p = 0,0004, n = 58; la figura. 1c ). contenido de cera es una mucho
mejor correlato de los niveles de abeja de fluvalinato (fluvalinato cera de abeja = 8,53 •
fluvalinato 5.911 ppb, r 2= 0,522, p = 0,00001, n = 58) que el beebread (fluvalinato abeja =
4,1 polen • fluvalinato - 77 ppb ; r 2= 0,366, p = 0,515, n = 41), en consonancia con la cera
es la principal fuente de contaminación de las abejas. La cera es también la fuente primaria
de la abeja residuos mucho menor de la otra colmena acaricida importantes, coumafos,
como lo indica la correlación altamente significativa de la cera de abeja y el contenido
(coumafos cera de abeja = 54,2 • coumafos 1.383 ppb, r 2= 0,484, p = 0,0015, n = 58) en
comparación con los no-correlación significativos de polen y los residuos de las abejas (r 2=
0,00585, p = 0,630, n = 42). residuos de la abeja de la tercera acaricida, amitraz, no se
relacionaron significativamente con cualquiera de cera (r 2= 0,042) o el polen (r 2= 0,0036)
contenidos. Sin embargo, estos tres acaricidas constituían la mayor parte de residuos de
plaguicidas en cera peine (plaguicidas cera = 0,9902 acaricidas cera • 665 ppb; r 2=
0,9948, p = 0,0031, n = 64; fig. 1d ).

Figura 1. correlaciones de abeja y cera de residuos de fluvalinato (ppb) con
acaricida total y el contenido de plaguicidas en muestras pareadas colonia.

18

Regresiones de fluvalinato abeja con acaricidas total (A), fluvalinato cera con
acaricidas total (B), fluvalinato abeja con plaguicidas total (C), y de acaricidas de
cera con los plaguicidas total (D).

doi: 10.1371/journal.pone.0009754.g001

Cabe destacar aquí al descubierto las tendencias de residuos de plaguicidas polen
resultado de su contenido alto de fungicidas. La mayoría de los contenidos de
fungicidas en la apicultura, polen se debieron a clorotalonil (fungicidas polen =
0,9975 clorotalonil polen • 8.2 ppb; r 2= 0,9991, p = 0,000, n = 45; la figura. 2 bis )
al igual que los residuos de fungicidas peine de cera (cera = 0,9999 fungicidas
clorotalonil cera • 49 ppb, r 2= 0,9966, p = 0,0162, n = 58; la figura. 2b ). De
hecho, fungicidas representaron la mayor parte del contenido de polen de
plaguicidas (pesticidas polen = 1,019 fungicidas polen • 323 ppb; r 2= 0,981, p =
0,000002, n = 64; la figura. 3 ). En el polen, el clorotalonil no-sistémica también
tendían a co-producir con menores niveles de pesticidas sistémicos, incluyendo en
particular los fungicidas (clorotalonil polen = 45,6 sistémicos polen • - 491 ppb;
r 2= 0,8095, p = 0,10, n = 45).

Figura 2. Correlaciones de polen y cera de residuos de clorotalonil (ppb)
con un contenido total de fungicidas en muestras pareadas colonia.

19

Regresiones de clorotalonil polen (A) y clorotalonil cera (B) con fungicidas total.


Figura 3. Correlación de residuos de fungicidas total (ppb) con un
contenido total de plaguicidas de las muestras de polen.


20

Las pendientes de los análisis de regresión lineal, aunque con una variación de altura, son
compatibles con el polen es la fuente probable de clorotalonil cera (cera clorotalonil = 0,502
clorotalonil polen • 79 ppb; r 2= 0,385, p = 0,70, n = 44), mientras que el contenido de
polen de amitraz (cera amitraz = 33,2 amitraz polen • 0.0 ppb; r 2= 0,800, p = NA, n = 64),
coumafos (coumafos cera = 5,3 polen • coumafos 1.846 ppb, r 2= 0,569, p = 0,184, n =
63), y fluvalinato (cera = 2670 • fluvalinato polen 6.903 ppb; fluvalinato r 2= 0,0081, p =
0,48, n = 63) proceden de los residuos en cera acaricida respectivos peine. La correlación
débil pero significativa de mayores niveles de fluvalinato coincidente con coumafos de alta en
la cera de las colonias de peine (fluvalinato cera = 1,406 cera • coumafos 5.586 ppb, r 2=
0,186, p = 0,004, n = 58), es coherente con los compañeros frecuentes -tratamientos con
estos acaricidas en el transcurso del año la colonia o la vida.

cera de la Fundación es uniformemente contaminado con acaricidas

Veintiún muestras de cera de seis diferentes comerciales y dos fuentes de fundación privada
fueron contaminados de manera uniforme con un máximo de 10,1 ppm fluvalinato (media de
2 ± 0,6 ppm) y hasta 14,3 coumafos ppm (media de 3,3 ± 1,0 ppm, Cuadro 5 ), que es del
27% y 100%, respectivamente, los niveles de detección promedio en cera de panal global
( Tabla 1 ). Una fuente apicultor orgánico carecía coumafos en su fundación, a pesar de 0,5
ppm de fluvalinato todavía estaba presente. Niveles mucho más bajos, de 25 de otros
plaguicidas y sus metabolitos se encontraron en 21 muestras, con un promedio de 5,7
detecciones por ejemplo, que es inferior a los 8 detecciones por muestra de cera de panal en
general. Sistémica se encontraron con menos frecuencia en la fundación (5,8% de las
detecciones, el cuadro 5 ) que en cera de panal ( Tabla 1 ). Otros contaminantes
detectados incluyen con frecuencia el clorpirifos (81%), endosulfán (38%), clorotalonil
(29%) y otros piretroides como la cipermetrina, ciflutrina y esfenvalerato ( Cuadro 5 ).
Curiosamente, tres muestras de edad distinta de la fundación antes de su uso acaricida
fluvalinato y carecía de coumafos como se esperaba, pero contenía más clorpirifos y niveles
significativos de otros pesticidas ya no está registrado como bendiocarb, p, p ' -DDE y
heptacloro (no mostrado).

Tabla 5. Resumen de las detecciones de pesticidas en muestras de la
fundación de las colonias de abejas de miel del Norte de América.


21

productos de degradación de plaguicidas difieren entre matrices

Los niveles de coumafos oxon, el toxiPlos terminó en vivo de papel - pone.0009730
metabolito oxidativo de coumafos, y los relacionados con degradar, chlorferone se
detectaron con frecuencia en cera peine ( Cuadro 1 ) en comparación con el polen ( Tabla
2 ) o abejas ( Cuadro 3 ) . oxon Coumafos (hasta 1,3 ppm), que es la forma activa-P450
citocromo de este inhibidor de la acetilcolinesterasa [30], y chlorferone (hasta 4,4 ppm), el
producto de la hidrólisis fenólicos que es un gran fotorreactivo cumarina [31], eran
frecuentes en la cera, aunque este último estuvo ausente de las muestras de polen y sólo se
detectan una vez en las abejas. Por el contrario, los tóxicos, coumafos declorada metabolito,
potasan, estuvo ausente de la cera, pero detectó 3 veces de hasta 160 ppb en el polen.
Tanto los productos de degradación DMPF amitraz (hasta 43 ppm) y DMA (hasta 3,8 ppm)
prevaleció en cera ( Tabla 1 ) y en menor medida (hasta 9 ppm y 4,7, respectivamente) en
las abejas ( Cuadro 3 ), mientras que se DMA no detectado en el polen a pesar de que su

22

precursor DMPF ocurrió en hasta 1,1 ppm ( Cuadro 2 ). Cantidades mucho más elevado de
los tóxicos aldicarb sulfóxido abeja más (hasta 1,25 ppm) que su sulfona (hasta 0,097 ppm)
fueron detectados en muestras de polen y cera, mientras que ambos de estos metabolitos
sistémica estuvieron ausentes de las abejas. THPI, un degradar sistémica de captan, y 1-
naftol, un degradar sistémica de carbaril, nunca fueron detectados en cera ( Cuadro 1 ),
aunque han encontrado 53 veces en el polen y 4 veces en las abejas ( Cuadros 2 , 3). Por
lo tanto, plaguicidas biotransformaciones padres a metabolitos, que son tanto o más tóxicos
que los padres de sus compuestos se diferencia entre las matrices de la colmena.

Alta diversidad de los plaguicidas detectados en muestras de la colmena

Se encontraron 121 diferentes plaguicidas y metabolitos que comprende los residuos totales
en 5519 887 cera, polen, las abejas y las muestras de la colmena (media de 6,2 detecciones
por muestra) de 23 estados y una provincia canadiense ( Tabla S1 ). Estos incluyeron 16
piretroides padres, 16 organofosforados (13 padres, 3 metabolitos), 8 carbamatos (4 padres,
4 metabolitos), 6 neonicotinoides (4 padres, 2 metabolitos), 6 ciclodienos clorados (3 padres,
3 metabolitos), 5 organoclorados ( 3 padres, 2 metabolito), 4 reguladores del crecimiento de
insectos, 2 formamidinas (2 metabolitos), 9 diversos acaricidas / insecticidas (8 padres de
familia, 1 metabolito), 2 sinergistas, fungicidas 30, 17 y herbicidas. De estos pesticidas y
metabolitos detectados, 47 son sistémicos (Tabla S1 ). Entre estos compuestos, 14 (12%)
se detectaron solamente una vez, 20 (17%) dos veces, pero 79 (65%) de los mismos se
produjo en 6 o más muestras, y 37 (31%) se encontraron más de 30 veces. Los piretroides
se cuantitativamente el más frecuente de los residuos de polen con un máximo de diez
padres diferentes compuestos por muestra. Entre los 81 compuestos analizados para no
fueron detectadas en estas muestras ( Tabla S2 ), muchos son los plaguicidas que se
degradan rápidamente (por ejemplo, aldicarb, amitraz), los metabolitos (15%), los
compuestos de uso poco frecuente en torno a las abejas (por ejemplo, hydroprene), o
productos químicos cancelados por uso (por ejemplo, aldrín, endrín). No se observaron
diferencias notables en las tendencias registradas entre la base de datos se centró por
encima y nuestra base de datos completa que incluye una mayor diversidad de matrices a
excepción de 3 plaguicidas adicionales detectados; más extremos de hecho fueron
detecciones de la cera, el polen de abeja y base de datos de 749 muestras.

D ISCUSIÓN Top

Hemos encontrado niveles sin precedentes de acaricidas y plaguicidas agrícolas en las
colonias de abejas de miel de todo los EE.UU. y una provincia canadiense. Aunque estas
muestras no eran parte de un paisaje a gran escala o nivel productor-encuesta, los datos
contenidos aquí es la más grande de toma de muestras de residuos de plaguicidas en las
colonias de abejas N. americana o en todo el mundo hasta la fecha, y representa un costo de
casi $ 175.000 para los análisis sola. Intentamos aquí a sacarla de las tendencias de estos
datos para señalar tanto los riesgos potenciales para la salud de las abejas, así como
justificar la necesidad de mayores inversiones en el control de residuos de plaguicidas en el
futuro.

23

Mientras que un número ligeramente mayor de los plaguicidas se encuentran mediante la
inclusión de material relacionado con la apicultura tales como jarabe de maíz, el sustituto de
polen, jalea real, miel y néctar de flores, las tendencias son bien representadas por el
contenido de la colmena el polen, cera, y las abejas. Una comparación de los cuadros
1 , 2, 3, 4, con tablas S1 y S2 indica que un número de pesticidas utilizados en la
actualidad (por ejemplo, alaclor, dimetoato) no se encontraron en las muestras, y que
algunos de los plaguicidas más persistentes para el medio ambiente prohibidos en los
últimos 10 años (por ejemplo, aldrín, endrín) tampoco aparecen.

Los altos niveles de múltiples pesticidas en las abejas polen

Los altos niveles de fluvalinato y coumafos son co-occuring con menores pero significativos
niveles de 98 otros insecticidas, fungicidas y herbicidas en el polen. La mayoría fueron
notables los altos niveles muy del fungicida clorotalonil en el polen y cera ( cuadros
1 , 2, 4), así como los niveles de ppm del aldicarb insecticidas, carbaril, clorpirifos e
imidacloprid, fungicidas boscalid, captan y miclobutanil, y pendimetalina herbicida. Con un
promedio de 7 de plaguicidas en una muestra de polen, el potencial de interacciones
múltiples que afectan a los plaguicidas salud de las abejas parece probable. Diez plaguicidas
fueron encontrados en el polen en la mayor de un décimo de la abeja LD 50nivel que indica
que los efectos subletales de estas sustancias tóxicas son los únicos altamente probable.
Investigadores europeos han tomado nota menos y por lo general más bajos niveles de
plaguicidas en muestras de polen, aunque detecciones altas de todo carbamatos y
piretroides se han reportado[8], [32].

Como el polen es la principal fuente de proteínas para el desarrollo de la cría y está
íntimamente involucrado en el desarrollo de las glándulas hipofaríngeas de las abejas
nodrizas [33], que a su vez afecta su capacidad para la cría trasera, sobreviviendo con el
polen con un promedio de 7 diferentes pesticidas parece probable que tenga consecuencias.
Requisitos para la proteína a nivel colonia variar considerablemente a lo largo de la
temporada, y la capacidad de la colmena como superorganismo para responder a estas
necesidades cambiantes puede verse comprometida por la gran cantidad de plaguicidas que
se documenta en el polen. Dado el papel fundamental desempeñado por el polen de abejas
en la alimentación y la dinámica de la colonia, la total ausencia de comprensión de
biotransformaciones químicas de los plaguicidas almacenados en beebread obliga a una
necesidad de trabajo adicional.

Está bien documentado que los plaguicidas neonicotinoides ocurren en el polen en niveles
que afectan a la capacidad de aprendizaje de las abejas alimentadas como polen [8]- [11],
pero añadiendo otros fungicidas o pesticidas en esta mezcla aún no se ha considerado. Las
abejas tienen genes para tipos específicos de receptores nicotínicos de la acetilcolina [34], y
ahí puede estar la especial sensibilidad que tienen que neonicotinoides, pero los resultados
de comportamiento de las acciones selectivas en estas dianas moleculares aún no se ha
investigado.

24

Los productores de muchos cultivos de polinización de abejas rutinariamente se aplican
fungicidas durante la floración, mientras que los polinizadores están presentes [35]en la
actualidad no existen restricciones de etiqueta para esta acción. Por lo tanto, no es de
extrañar que los fungicidas constituyen la mayor parte del contenido de plaguicidas de polen
( Figura 2a ). Kubik et al.[36]observó residuos de alta de la vinclozolina e iprodione
fungicidas hasta 32 ppm y 5,5 respectivamente, en beebread. Clorotalonil es la de detección
más frecuente en el polen y cera después de fluvalinato y coumafos, y los tres coinciden en
el 47% de nuestras muestras de polen y cera. El clorotalonil es muy reactivo, ampliamente
utilizado, espectro fungicida amplio enfoque que promueva la tensión de oxígeno [37]y es
abiertamente tóxico para peces y otras actividades acuáticas a niveles de ppb [38].
Encontramos clorotalonil a ser un marcador para sepultando comportamiento en las colonias
de abejas asociados con la mala salud [24], y se sugirió que nos encerraba puede ser un
nuevo comportamiento defensivo de las abejas se enfrentan con grandes cantidades de
alimentos tiendas potencialmente tóxicos. El polen que parece ser el origen de los residuos
de clorotalonil en cera, pues los niveles de polen son más altos y correlativo de los niveles en
la cera de las mismas colonias ( Figura 2b ) . contenido Clorotalonil es de esperarse, en
beebread impulsado por las abejas que liban este fungicida sistémico-no directamente por
recoger las partículas de polen formulaciones empresas oa través de su presencia en néctar,
o el agua se recoge el polen. Algunos fungicidas han mostrado toxicidad directa a la miel o
las abejas solitarias en las tasas de uso en el campo [39], pero las consecuencias del
clorotalonil en el polen y la alimentación de las abejas beebread crías y adultos solos o en
combinación con otros plaguicidas queda por determinar.

Los altos niveles de acaricidas en un panal

Cera de abejas sigue siendo el sumidero final de la utilización a largo plazo de los acaricidas
fluvalinato, coumafos, amitraz ( Tabla 4 ) y bromopropilato [40], llegando a 204, 94, 46 y
135 ppm, respectivamente. niveles de residuos de colonia de estos acaricidas, después de su
aplicación en la colmena, se han demostrado para aumentar la miel con el polen de cera de
abeja [16], [40]- [45]. Cera de abejas es el recurso de la colmena que es por lo tanto, es
renovable y donde los pesticidas persistentes pueden proporcionar una "tóxico casa"
síndrome de las abejas. Los altos niveles de uniforme de estos acaricidas presente en la
fundación ( Tabla 5 ) es particularmente preocupante, ya que la sustitución de peine es el
método recomendado para reducir los contaminantes de los plaguicidas. La contaminación
general de la fundación europea con especial acaricidas ha sido revisado con
anterioridad [43]. residuos de fluvalinato en cera de abejas mejor correlación con el invierno
de abejas matan francesa de 1999-2000 [5], aunque los factores enfermedad fueron más
destacados en el informe. Fuera de los apiarios encuestados sufren graves mortalidad de las
abejas, el 79% de cera de sus muestras contenían este acaricida en contraste con el 76%
albergar una o más enfermedades graves.

Casi toda la cera y las muestras de polen (98,4%) contenían dos o más residuos de
plaguicidas, de los cuales más del 83% contaba con fluvalinato y coumafos ( Cuadro 4 ).
Claramente, los residuos sustancial de estos tóxicos piretroides abeja y compuestos

25

organofosforados prevaleció juntos en la mayoría de las colmenas en la muestra. Las
exposiciones crónicas a niveles altos de estos neurotóxicos persistente provoca agudos y
subletales la reducción de la abeja de miel de fitness, sobre todo las reinas [46], [47], y
pueden interactuar sinérgicamente sobre la mortalidad de las abejas [48]. Nuestro trabajo
no se ocupa directamente de asociar estos acaricidas con CCD, aunque los niveles más altos
coumafos hecho puede beneficiar a la colonia, posiblemente a través de control del
ácaro[18].

Casi el 60% de nuestras muestras de polen y cera, en contraste con el 11% de muestras de
abejas, que figura al menos uno de los 43 pesticidas sistémicos, el 57% en combinación con
un piretroide. Un volumen importante de fungicidas potencialmente sinérgica como ciprodinil,
fenbuconazole, miclobutanil y propiconazol también fueron encontrados. Los fungicidas en
general tienen una toxicidad baja de abeja por sí mismos, pero hay excepciones con captan
y el inhibidor de la biosíntesis de ergosterol (EBI) propiconazol se han reportado [39]. Este
último, así como miclobutanil son sinergistas potente para el cihalotrin piretroides [49]. La
coincidencia frecuente en el polen de los altos niveles del fungicida sistémico clorotalonil-no
con menores niveles de pesticidas sistémicos, incluidos los fungicidas es otra combinación
sinérgica probable que habría que seguir estudiando relativa disminución de las abejas.

Los niveles más bajos de pesticidas en las abejas

Las abejas tienen generalmente menor que el polen de los residuos de plaguicidas [ Tabla
4 , 32]. Las muestras tomadas de insalubres asociadas a colonias CCD eran de abejas vivas
en el momento de la recogida y representan las abejas recolectoras casa o residual. Estos
fueron probablemente surgió recién abejas, ya que las abejas son mayores normalmente
falta en las colmenas se derrumbó por completo. Fluvalinato superado residuos coumafos en
estas abejas, pero incluso el más alto de detección de 6 ppm ( Cuadro 4 ) es inferior a la
mitad de la LD , y por sí sola puede explicar sólo un nivel de mortalidad baja. Encontramos
50

clorotalonil en concentraciones 100 veces menor en comparación con las abejas el polen o la
cera que indica su biotransformación rápida o excreta metabolitos detectados ( Cuadro 4 ).
Biotransformaciones y excreción rápida también puede explicar la falta general de residuos
de plaguicidas sistémicos en las abejas.

Tendencias más amplias de los plaguicidas de las matrices asociadas
colmena

Externamente derivados, altamente tóxico piretroides, hasta 9, además de fluvalinato por
muestra, fueron los frecuentes y clase dominante la mayoría de los insecticidas en nuestras
muestras. Los piretroides son frecuentemente asociados con abejas mata [50]. Una muestra
de abejas muertas, que se obtiene después de un gran árbol de la aplicación de permetrina
comunidad de acuerdo a las instrucciones que figuran 19,6 ppm, 18 veces superior a la
establecida abejas LD ( Cuadro 4 ). El polen y los niveles de cera de los piretroides más
50

tóxicos, incluyendo bifentrina, ciflutrina, cihalotrín, deltametrina y, fenpropatrín se elevan
hasta 613 ppb, lo cual está por encima del LD abeja a la deltametrina. Este nivel puede ser
50

26

letal en función de las tasas de consumo de polen por las distintas castas, o tasas de
transferencia de cera a la cría o indirectamente al polen. Por otra parte, algunos residuos de
la abeja de la deltametrina, cipermetrina y fenpropatrín ( Cuadro 4 ) están por encima de
niveles que se indican a recolectores desorientar [51]y causar síntomas similares a la CLD
(véase más arriba). Es importante tener en cuenta que los piretroides son rara vez se
encuentra solo, y en el 50% de nuestras muestras de polen y cera de co-ocurren con
clorotalonil, un fungicida que se sabe aumentan la toxicidad de la cipermetrina abeja por
más de 5 veces [52]. la toxicidad de la abeja bifentrina piretroides se duplica después de
Apistan (fluvalinato) el tratamiento [53], que a menudo coincide en nuestras muestras.
Potencial de interacciones entre múltiples piretroides y fungicidas parece altamente probable
que impacto en la salud de abejas de forma todavía por determinar.

Los piretroides distintos fluvalinato se ha informado que el impacto de la capacidad de
forrajeo de las abejas de miel. Después de la aplicación tópica con 0,009 mg permetrina /
abeja (aprox. 90 ppb de peso corporal), ninguno de los trabajadores de forrajeo regresó a la
colmena en el final del día [54], y sólo el 43% de estas abejas devuelto ni una sola vez a la
colmena a causa de desorientación, debido a la el tratamiento. Vandame et
al. [51]encontraron un efecto similar en los forrajeros con deltametrina entre 0,0025 mg /
abeja (25 ppb), una dosis 27 tiempo inferior a la LD , que desorientado 91% de los vuelos
50

de retorno de abejas a la colmena. Estos síntomas son una reminiscencia de los reportados
para la CLD.

Otras clases de pesticidas se han asociado con abejas mata a 3,1 ppm como del fipronil
fenilpirazol (Cuadro 4 ). Anderson y Wojtas [55]vinculados miel abejas muertas a los
residuos de alta de los carbamatos carbaril (5,8 ppm) y metomilo (3,4 ppm), ciclodienos
clordano (0,7 ppm) y endosulfán (4,4 ppm), organofosforados malatión (4,2 ppm) y
paratión-metilo (3,6 ppm ), y el fungicida captan (1,7 ppm). Walorczyk y
Gnusowski [56]encontraron cantidades excepcionales de la dimetoato organofosforados (4,9
ppm), el fenitrotión (1 ppm), y el ometoato (1,2 ppm) y hasta 1,2 ppm del tebuconazol
fungicida sistémico en abejas de otras incidencias envenenamiento. Del mismo modo, los
residuos de elevada del bromofos de metilo organofosforados (1,7 ppm) y fenitrotión (10,3
ppm) se asociaron con alta mortalidad de las abejas[57].

Plaguicidas metabolitos (enzimáticamente producidos) y productos de degradación (química
producida o de origen desconocido) puede ser tan tóxicos y son a menudo más sistémica que
sus padres respectivos compuestos. circulación sistémica puede mejorar sus niveles de polen
y néctar de flores, pero su mayor solubilidad en agua también puede facilitar la excreción de
las abejas. Cantidades mucho más elevado de los tóxicos aldicarb sulfóxido abeja más de su
sulfona [58]se detectaron con frecuencia en las muestras de polen de las colmenas cerca de
cítricos, mientras que ambos de estos metabolitos sistémica estuvieron ausentes de las
abejas. Los productos de degradación sistémica THPI de captan y 1-naftol de carbaril a
menudo se encuentran en el polen, pero con mucha menos frecuencia en las abejas.
plaguicidas biotransformaciones Padre a metabolitos diferencia entre las abejas, polen de
alimentos y su panal. Por lo tanto, las complicaciones de salud de las abejas puede resultar a

27

partir del metabolismo de plaguicidas en la colmena y sitios de forrajeo a más sistémico o
metabolitos solubles en agua que son tanto o más tóxicos que sus compuestos originales.
Una vez más, los datos de las combinaciones de estos metabolitos con compuestos de los
padres en las mezclas de dos o más componentes están totalmente ausentes en la literatura.

Los efectos de la exposición crónica a los piretroides, organofosforados, neonicotinoides,
fungicidas y otros plaguicidas pueden variar desde letales y / o sub-letales efectos en la cría
y los trabajadores a efectos en la reproducción de la reina [59]. Abeja la nutrición y los
cambios fisiológicos entre las estaciones del año (verano, invierno, en comparación con las
abejas) pueden tener marcados efectos sobre la susceptibilidad de plaguicidas [60]. Los
intentos de correlacionar disminución de abejas global o CCD con sólo disponer de mayor
exposición a los pesticidas [18], [32]no han tenido éxito hasta la fecha. Dos complicaciones
mayores con esos intentos son que el tiempo transcurrido entre la recogida de polen
contaminado con pesticidas múltiples, como hemos mostrado aquí, y cuando se consume por
las abejas y la camada no se puede predecir en las colonias, y el potencial de
biotransformaciones de plaguicidas en beebread son totalmente indocumentados.
interacciones entre los plaguicidas mixures diversos, así como con otros factores de estrés
como Varroa y Nosema [18], IAPV [17], microbios beneficiosos colmena [61], [62], las
abejas y los efectos sobre el sistema inmunológico, requieren mayor estudio. Nos parece que
es demasiado pronto para intentar vincular o despedir a los efectos de plaguicidas con CCD.

Implicaciones para la investigación de las abejas sobre los roles de los
plaguicidas en salud de las abejas

neonicotinoides uso sistémico ha aumentado mucho recientemente para el tratamiento de
semillas de muchos cultivos importantes, en particular los de ingeniería
genética [9], [63], [64], y el impacto considerable de las especies no objetivo puede
ocurrir [65]. Neonicotinoides y fungicidas sistémicos a menudo se combinan como entradas
de control de plagas, y muchas de las sinergias entre estos últimos la abeja ya la alta
toxicidad de los neonicotinoides [66]. Abejas mata en Francia y Alemania se han asociado
con particular imidacloprid [9]y clotianidina [67]. Aunque unos pocos residuos de atrazina,
carbendazima, ciprodinil, pronamide, dimetomorfo, y el de degradación THPI (captan) y
naftol (carbaril-1) se detectaron plaguicidas sistémicos eran por lo general ausente de
muestras de abejas (Cuadro 3 ). No se encontraron residuos neonicotinoides fueron
encontrados en las abejas, mientras que el 49 detecciones se obtuvieron de polen y cera
( Cuadros 1 , 2, 3, 4). Nuestros resultados no apoyan suficientes cantidades y la frecuencia
en el polen de imidacloprid (media de 3,1 partes por mil millones en menos de 3% de las
muestras de polen) o el menos tóxico neonicotinoides tiacloprid y acetamiprid para dar
cuenta de los impactos en salud de las abejas, aunque una muestra de polen contiene una
excepcional nivel de imidacloprid ppb 912 ( Cuadro 4 ). Un paisaje-nivel de estudios
recientes de los tratamientos de semillas de maíz imidacloprid en Bélgica demostró que no
hubo impacto en las abejas de miel [68], sin embargo, con su alta prevalencia EBI y otros
fungicidas [49],[66]como miclobutanil [16], aunque refutada por algunos resultados de

28

campo [69], pueden tener impactos directos más en la salud de las abejas a través de
combinaciones sinérgicas.

La alta frecuencia de múltiples pesticidas en el polen de abeja y cera indica que las
interacciones de pesticidas requieren una investigación exhaustiva antes de su papel en la
disminución de salud de las abejas pueden ser apoyados o refutados. El gran número de
estudios hasta la fecha, están limitadas por el hecho de ser sobre todo un compuesto a la
vez, así como el uso de colonias enteras en que la coordinación de la ingesta de polen
contaminado, y su utilización por la colonia son difíciles de interpretar como una relación
causal. Los estudios de laboratorio han indicado claramente los efectos subletales sobre la
miel de abeja de aprendizaje [10], funcionamiento del sistema inmunológico [11], y la
sinergia de la toxicidad de insecticidas con fungicidas, pero las combinaciones de herbicidas
con fungicidas e insecticidas en 3 o más mezclas de componentes no se han estudiado.
genéticos y los cambios estacionales en la sensibilidad de abejas a los pesticidas [60]y los
niveles nutricionales[33]son conocidos, pero de nuevo las interacciones de estos con las
combinaciones de productos químicos por encima aún están por determinar.

Implicaciones para la gestión de colonia para minimizar los impactos
de plaguicidas

Fluvalinato se ha considerado un relativamente "seguro" de material para las abejas
melíferas por la industria de la apicultura, sin embargo su historia es poco clara con
importantes repercusiones que puede tener para la salud de abejas de miel. La formulación
original de fluvalinato había establecido una dosis letal que mató a 50% de la población
estudiada (LD 50 ) de 65,85 mg / abeja para las abejas de miel, que se considera
relativamente no tóxico [27]. Sorprendentemente, la EPA en 1995 informó de la DL de
50

fluvalinato como 0,2 mg / abeja, un nivel que es considerado altamente tóxico [70]para las
abejas de miel. Esto es 330 veces más tóxico que el indicado por el LD original 50 , un valor
todavía citado en la literatura actual [por ejemplo, 8] . aumento extraordinario de la
toxicidad se ha encontrado con la adición de los sinergistas comerciales al fluvalinato, donde
una LD tópico de 0,00964 mg / abeja, un aumento de 980 veces a sus informó 9,45 mg /
50

abeja sin el aditivo, ocurrido si 100 mg de butóxido de piperonilo se aplicó 1 hora antes de la
piretroides [71]. Neurotóxicos de acción central puede tener un impacto subletalmente una
abeja social más que la previsión de plagas debido a la comunicación compleja y basada en
comportamientos sensoriales necesarias para mantener la organización comunitaria.

Ampliamente que ocurren Varroa resistencia a los ácaros al fluvalinato, amitraz coumafos y
ahora pueden haber desarrollado rápidamente como resultado de su constante exposición al
impregnadas de cera de peine acaricida. La eliminación de estos residuos de la cera se puede
extender la utilidad de estos acaricidas o futuras, mediante la reducción de la alta presión de
selección. En general se acepta que el ácaro Varroa destructor Anderson & Trueman, está
desempeñando un papel clave en la desaparición de abejas de miel de salud, y que el uso
intensivo de acaricidas para su control ha llevado a la evolución de la propagación del ácaro
la resistencia a escala europea entre las cepas de las abejas de miel [72]- [75]. y coumafos,

29

pero no amitraz Fluvalinato, son muy persistentes en la colmena con una vida media
estimada en cera de abejas de 5 años [43]. Afortunadamente, una amplia muestra de miel
EE.UU. mostró frecuente, pero muy bajos niveles de coumafos fluvalinato y hasta 12 ppb, y
sólo una pocas detecciones de cantidades menores de cuatro otros plaguicidas[76].

Implicaciones para la política de regulación para reducir al mínimo los
riesgos de plaguicidas para los polinizadores

La abundancia de residuos múltiples, algunos a niveles tóxicos de compuestos simples, y la
falta de literatura científica sobre las consecuencias biológicas de combinaciones de
plaguicidas, argumenta fuertemente para cambios urgentes en las políticas de
reglamentación en materia de registro de plaguicidas y de los procedimientos de vigilancia
en relación con los polinizadores seguridad. Esto pide además que los fondos de emergencia
para hacer frente a la miríada de agujeros en nuestra comprensión científica de las
consecuencias de plaguicidas para los polinizadores. El descenso de la toxicidad de los
compuestos de abejas registrada al impacto sólo advertencias etiqueta, y la infravaloración
de los riesgos de plaguicidas sistémicos a las abejas en el proceso de registro y puede haber
contribuido a la contaminación por plaguicidas generalizada de polen, la fuente principal de
alimento de nuestros principales polinizadores. Se arriesga a la contribución de $ 14 mil
millones de polinizadores para nuestro sistema alimentario falta realmente vale la pena de
acción?

I NFORMACIÓN DE A POYO Top

Cuadro S1.

Resumen de las detecciones de plaguicidas en América del Norte 887 muestras de la
colmena y afines.

(0,37 MB DOC)

Tabla S2.

Resumen de los plaguicidas y sus metabolitos no se detectó en 887 muestras de colmena de
América del Norte y afines.

(0,20 MB DOC)

A GRADECIMIENTOS Arriba

Damos las gracias a la aportación significativa de otros CCD de grupo de trabajo los
miembros, especialmente a David Biddinger, Diana Cox-Fomentar y Hayes Jerry.

30

C ONTRIBUCIONES A UTOR Top

Concebido y diseñado los experimentos: CAM MF JF Dv JSP. Realizado el experimento: CAM
SA MF RS. Analizados los datos: CAM. Contribución reactivos y materiales / herramientas de
análisis: CAM SA RS Dv JSP. Escribió el papel: CAM MF JF.

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